ESTUDIO A LARGO PLAZO DE LA ECOLOGÍA ALIMENTARIA Y DISPERSIÓN DE
SEMILLAS POR MONOS CARIBLANCOS (Cebus albifrons versicolorPucheran,
1845) EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE HÚMEDO TROPICAL EN SANTANDER,
COLOMBIA
LEIDY JOHANNA SERRANO CAÑON
Trabajo de grado presentado para optar al título de Biólogo
Director
ANDRÉS LINK OSPINA
Doctor en Antropología Biológica.
Codirector:
SERGIO LOSADA PRADO
Doctor en Biodiversidad y Conservación
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA
FACULTAD DE CIENCIAS
PROGRAMA DE BIOLOGÍA
IBAGUÉ – TOLIMA
2015
2
3
DEDICATORIA
Con todo mi amor a Luz Marina Cañón, mi tito.
4
AGRADECIMIENTOS
A Dios, mi fortaleza, mi guía y mi refugio, por su amor. A la vida, que disfruto cada día,
por cada experiencia, por permitir sentir que este este sueño me abraza.
A la Fundación Proyecto Primates, en especial a Andrés Link, por haberme dado la
oportunidad de hacer parte de su grupo de investigadores, por compartir ampliamente
su conocimiento, por su sencillez y transparencia que hizo increíblemente agradable
este trabajo y por guiarme en el maravilloso mundo de los primates.
A mis hermanos, mis sobrinos y mi abuelita, por su apoyo incondicional, su fraternidad
y su cariño, porque son mi bendición.
A la familia Mora-Alvarado por su Fe, cariño y comprensión.
A mis compañeros de campo Carolina, Luisa, Lina, Norma, Dany, Marcela que durante
este proceso formamos un gran familia y compartimos momentos inolvidables.
A Carolina Urbina por brindarme su amistad, su alegría, por su paciencia, su
conocimiento, porque sus comentarios fueron importantes en la culminación de este
trabajo, porque conocí a una persona increíble y auténtica.
A Boris Villanueva por su ayuda en la identificación de las muestras botánicas.
A los micos, que la naturaleza los conserve y cuide por muchos años.
5
CONTENIDO
Pàg
INTRODUCCIÓN 13
1. OBJETIVOS
1.1 OBJETIVO GENERAL
16
16
1.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 16
2. ANTECEDENTES 17
3. MARCO TEÓRICO 21
3.1 Dispersión de semillas 21
3.1.1 Dispersión de semillas por primates 23
3.2Genero Cebus. 24
3.2.1 Cebus albifrons. 27
3.2.1.1 Taxonomía. 28
3.2.1.2 Distribución. 31
3.2.1.3 Dieta. 32
3.2.1.4 Comportamiento social de monos cariblancos (Cebus albifrons). 34
3.2.1.5 Cebus albifrons versicolor.
36
4. METODOLOGÍA. 39
4.1. ÁREA DE ESTUDIO. 39
4.2. MÉTODOS DE CAMPO. 41
4.2.1 Composición de las tropas. 42
6
4.2.2 Patrones de actividad diaria. 42
4.2.3 Dieta. 43
4.2.4 Rango de hogar y uso de hábitat. 44
4.2.5 Dispersión de semillas. 45
4.3 ANÁLISIS DE RESULTADOS. 46
4.3.1 Patrón de actividades. 46
4.3.2 Dieta. 46
4.3.3 Rango de hogar y uso de hábitat.
4.3.4 Dispersión de semillas.
46
47
5. RESULTADOS
49
5.1 COMPOSICIÓN DE LAS TROPAS. 49
5.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES. 51
5.2.1 Actividades. 51
5.2.2 Sub-actividades de alimentación. 52
5.3 DIETA. 54
5.3.1 Composición de la dieta de Cebus albifrons versicolor. 54
5.3.2 Diversidad de la dieta. 55
5.3.3 Variación mensual de la dieta 58
5.4 RANGO DE HOGAR Y USO DE HÁBITAT. 59
5.5DISPERSIÓN DE SEMILLAS. 64
6. DISCUSIÓN. 71
6.1 COMPOSICIÓN DE LOS GRUPOS. 71
6.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES. 72
6.3 DIETA. 74
6.4 RANGO DE HOGAR Y USO DEL ESPACIO. 76
6.5 DISPERSIÓN DE SEMILLAS. 78
7
7. CONCLUSIONES. 82
RECOMENDACIONES. 84
85
REFERENCIAS.
ANEXOS. 109
8
LISTA DE TABLAS
Pág.
Tabla 1. Categorías de edad y sexo. 46
Tabla 2.
Descripción de las categorías de comportamiento
registradas durante los seguimientos, mediante muestreos
ad libitum y animal focal.
47
Tabla 3.
Composición grupal e identificación individual de la tropa
CA-I.
53
Tabla 4.
Composición grupal e identificación individual de la tropa
CA-II.
54
Tabla 5. Frecuencias de aparición (FA) y porcentajes de aparición
(PA) para cada una de las especies de semilla
encontradas en las muestras colectadas durante todo el
periodo de estudio.
73
9
LISTA DE FIGURAS
Pág.
Figura 1.
Macho adulto Cebus albifrons versicolor alimentándose de
fruto de E. oleífera.
25
Figura 2.
Mapa de distribución de las especies pertenecientes al
género Cebus.
29
Figura 3.
Distribución geográfica de las subespecies de C. albifrons
en Sur América.
34
Figura 4.
Comportamiento social de C. a. versicolor. A) conducta
afiliativa. B) conducta agonística.
37
Figura 5. Macho adulto (Cebus albifrons versicolor). Tango. 39
Figura 6.
Distribución de la subespecie C. albifrons versicolor en
Colombia.
40
Figura 7.
Localización geográfica del área de estudio en San Juan
de Carare. Santander.
42
Figura 8. Fotografía aérea del área de estudio (Magdalena Medio). 43
Figura 9. Sistema de senderos en el área de estudio. 44
Figura 10.
Promedio total del tiempo invertido en cada actividad por
Cebus albifrons versicolordurante el periodo de estudio.
55
Figura 11.
Promedio del tiempo invertido en cada actividad por
machos y hembras de Cebus albifrons versicolor.
56
Figura 12.
Tiempo invertido por Cebus albifrons versicoloren sub-
actividades de alimentación.
57
Figura 13.
Promedio de tiempo invertido en cada una de las sub-
actividadesde alimentación por hembras y machos
identificados de Cebus albifrons versicolor.
58
Figura 14.
Porcentaje de la dieta de Cebus albifrons versicolor
tomado de los eventos continuos de alimentación. Nota: a
partir de estos métodos no se registraron sino algunos
pocos eventos de consumo de insectos.
59
10
Figura 15.
Familias consumidas con más frecuencia por Cebus
albifrons versicolor.
60
Figura 16. Especies más consumidas por Cebus albifrons versicolor. 61
Figura 17.
Consumo de origen animal por parte de Cebus albifrons
versicolor.
62
Figura 18.
Tiempo mensual invertido en la dieta de los dos grupos de
Cebus albifrons versicolor, en San Juan del Carare.
63
Figura 19.
Distribución de los cariblancos en el área de estudio. Los
puntos en cada mapa representan los puntos de ubicación
de los grupos durante el tiempo de estudio.
64
Figura 20.
Estimación del rango de hogar y áreas núcleo del grupo
CA-I con el método de Kernel.
65
Figura 21.
Estimación del rango de hogar y áreas núcleo del grupo
CA-II con el método de Kernel.
66
Figura 22.
Densidad de uso mediante el método de conteo de grillas
generada para CA-I.
67
Figura 23.
Densidad de uso mediante el método de conteo de grillas
generada para CA-II.
67
Figura 24. Ubicación de muestras fecales. 68
Figura 25.
Número de muestras que contenían 1, 2, 3, 4, 5 y 6
especies de semilla.
69
Figura 26. Familias con el mayor número de semillas dispersadas. 70
Figura 27.
Especies con mayor número de semillas dispersadas por
C. albifrons versicolor.
70
Figura 28.
Especies con menor número de semillas dispersadas por
C. albifrons versicolor.
71
Figura 29.
Porcentaje del número de muestras que contenían 0, entre
1 y 20 y más de 20 semillas.
72
Figura 30
Familias de las especies de semillas dispersadas con los
mayores porcentajes de aparición.
74
11
RESUMEN
La dispersión de semillas es importante para el mantenimiento de la diversidad,
regeneración y dinámica de los bosques tropicales. En estos ecosistemas, los primates
se consideran potenciales agentes dispersores de semillas para una gran variedad de
especies de árboles tropicales, donde sus patrones de movimiento, dieta y defecación,
influencian fuertemente los patrones de la dispersión de semillas. En este estudio se
aumentó el muestreo como complemento a estudios preliminares en ecología
alimentaria y dispersión de semillas por monos (Cebus albifrons versicolor), en un
fragmento de bosque húmedo tropical, San Juan del Carare, Santander, Colombia. Se
analizaron datos tomados desde Marzo de 2010 hasta Noviembre de 2013
correspondientes a seguimientos realizados a dos grupos de micos cariblancos (CA-I y
CA-II). A través del método animal focal y registros ad-libitum se colectaron datos
sistemáticos para describir su comportamiento, dieta, rango de hogar y patrones de
dispersión de semillas. Se registró alimentación y movimiento como sus actividades
más representativas. Su dieta es amplia y variada, compuesta principalmente por frutos
(91,2%), identificándose 50 especies de plantas consumidas, con preferencia por el
género Ficus sp. Se registró el consumo de artrópodos en bajas proporciones (3.6%).
Semillas de 32 especies de plantas pasaron intactas por su intestino. Aunque la
población presenta un rango de hogar pequeño (CA-I:38.8 ha y CA-II:11.8 ha) se
registraron continuos movimientos diarios, lo que resulta en un substancial movimiento
de semillas, con deposiciones dispersas por todo el bosque a través de frecuentes y
asincrónicas defecaciones por parte de todos los miembros del grupo. En este estudio,
se evidencia el profundo efecto que tiene la especie sobre la estructura de la
vegetación y la diversidad del bosque que habita.
Palabras claves: C. a. versicolor, patrones de actividad, dieta, rango de hogar y
dispersión de semillas.
12
ABSTRACT
Seed dispersal is important for tropical forests regeneration, and the maintenance of its
diversity. In these ecosystems primates are considered potential seed dispersers for a
lot of plant species. Primates movement patterns and diet, strongly shape the seeds
shadow. In this study was increased the sampling to supplement preliminary studies on
feeding ecology and seed dispersalproduced by capuchin monkeys (Cebus albifrons
versicolor) in a fragmented forest in northern Colombia. We analyzed data collected
from March 2010 to November 2013, we sampled two groups of capuchin monkeys (CA
-I and CA- II). Behavioral data was collected from 20 minutes focal samples, feeding
events were recorded, and the dispersed seeds were obtained from fecal samples.
Feeding and movement were recorded as the most representative activities. Their diet
is composed mainly of fruits (91.2 %).They consumed 50 species and 32 species
passed intact by their gut. Although both groups have a small home range (CA -I: 38.8
ha and CA- II: 11.8 ha) large daily displacements were recorded, resulting in constant
transport of seeds, scattered throughout the forest. The main conclusion is that
C.a.versicolor has an important effect on vegetation structure and diversity of the forest
they inhabit.
Keywords: C. a. versicolor, activity patterns, diet, home range, seed dispersal.
13
INTRODUCCIÓN
Los bosques húmedos tropicales (bh-T) representan aproximadamente un 25% de la
superficie total de bosques en el mundo (Bundestag, 1990) y están caracterizados por
su complejidad estructural y ambiental. Estos bosques sostienen más de la mitad de
todas las formas de vida del planeta (Myers, 1984),brindan servicios ambientales como
la captación de agua, mantenimiento del suelo y fijación de CO2 y contienen
innumerables especies con valor real o potencial (Brown & Lugo, 1994).
Colombia con una extensión de 37.965.359ha de bosque húmedo tropical, equivalente
al 33.25 % del territorio nacional (IDEAM, 1996), ha perdido la tercera parte de los
bosques húmedos ubicados por debajo de 1000 m, con más de 47.000 ha taladas por
año (Espinal & Montenegro, 1963; Etter, 1993). Este fenómeno de transformación de
los ecosistemas naturales ha estado sujeto a varios tipos de explotación provocada por
la colonización y expansión poblacional (Whitmore 1980; Whitmore, 1997; Guevara et
al, 1997), con evidente transformación del paisaje y cambios en la composición y
diversidad de especies de animales y plantas que lo componen (Steininger et al, 2001).
Los bosques húmedos tropicales son importantes para el mantenimiento de la vida y su
regeneración depende en gran medida de su capacidad para dispersar sus propágulos
y colonizar o recolonizar lugares óptimos para el establecimiento de las semillas y
desarrollo de las plántulas (Link & Di Fiore 2006). En este caso, los animales actúan
como dispersores de semillas, cumpliendo una función muy importante en la
reproducción, colonización y establecimiento de especies de plantas, en especial en las
selvas húmedas tropicales donde se ha estimado que el 80% de las especies leñosas
dependen de vertebrados frugívoros para la dispersión de sus semillas (Howe &
Smallwood, 1982) y aproximadamente el 90% de las especies de vertebrados
consumen sus frutos para sobrevivir (Howe & Westley, 1988).
14
Esta clase de mutualismo planta-animal, involucra la ingestión de frutos carnosos y la
posterior dispersión de las semillas (Armesto et al, 1987; 1996) en lugares óptimos
para su establecimiento y distantes de la planta madre, lo que potencialmente reduce la
tasa de mortalidad de semillas o plántulas, ya sea por patógenos (Packer & Clay,
2000), depredadores de semillas (Forget, 1993) o herviboría (Barone, 1996),
incrementando así la germinación de las semillas y el éxito en el establecimiento de
nuevas comunidades vegetales (Traveset et al, 1998). Por lo tanto, la pérdida o
extinción de especies claves en los procesos de dispersión de semillas probablemente,
desencadenarán dramáticos cambios y desórdenes en la dinámica de los bosques
(Brocardo et al., 2013;Beck et al., 2013; Kurten, 2013).
En el neotrópico, los primates constituyen entre el 25 y el 40 % de la biomasa total de
vertebrados frugívoros, lo que los hace importantes agentes dispersores de semillas
para una gran variedad de especies de árboles tropicales (Garber 1986; Chapman
1995). No obstante, los primatesse encuentran restringidos a ecosistemas críticamente
amenazados, con aproximadamente el 35% de sus poblaciones en categorías de
Vulnerable, Amenazado y Críticamente Amenazado (IUCN, 2007; 2014).Actualmente
no cesa su reducción poblacional (Saunders et al, 1991)lo que pone en riesgo la
dispersión de semillas de más del 90% de árboles y arbustos tropicales de los cuales
son dispersores (Howe & Smallwood, 1982, Nuñez-Iturre et al, 2008) en especial para
aquellas especies sin dispersores sustitutos. Estos cambios muy probablemente
provocaráncambios en las comunidades y una disminución en la función del
ecosistema (Farwig & Berens 2012).
Cebus albifrons versicolor es un primate neotropical que habita la región del valle del
magdalena medio (Defler 2003). Se considera que los monos del género Cebus tienen
fuertes efectos sobre la estructura de la vegetación y la diversidad del hábitat en que
viven (Chapman 1995; Chapman & Chapman 1995; Wehncke et al. 2003) debido a su
papel como dispersores de semillas (Chapman & Chapman 1995). No obstante, la
fragmentación y pérdida de los bosques húmedos del magdalena medio es una
constante amenaza que deben enfrentar (Marsh, 2003; Peres, 2001), con fuertes
15
efectos y riesgos sobre sus poblaciones(Arroyo-Rodriguez & Dias, 2010).Razones que
impulsan a promover el desarrollo de investigaciones más profundas, que generen un
mejor entendimiento sobre el estado delas poblaciones de primates, biología y
estrategias ecológicas, que a su vez puedan ser usados como criterio para el diseño y
selección de los mecanismos más adecuados para su conservación.
Por lo que resulta importante generar un conocimiento más amplio a partir de un
estudio a largo plazo sobre la ecología alimentaria y dispersión de semillas de monos
cariblancos (C. a versicolor) en un fragmento de bh-T ubicado en la Hacienda San Juan
de Carare, Santander, Colombia; destacando su contribución a la regeneración de
dicho ecosistema.
16
1. OBJETIVOS
1.1 OBJETIVO GENERAL
Ampliar el conocimiento sobreecología alimentaria y dispersión de semillas
por monos cariblancos (Cebus albifrons versicolor) en un fragmento de
bosque húmedo tropical enSantander, Colombia.
1.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
- Describir los patrones de actividad diaria de micos cariblancos (C. a.
versicolor) en un fragmento de bosque húmedo tropical.
- Determinar el rango de hogary uso del espacio por micos cariblancos (C. a.
versicolor) en el área estudiada.
- Identificar las plantas consumidas y dispersadas por micos cariblancos (C. a.
versicolor) en el área de estudio.
- Evaluar los patrones espaciales de dispersión de semillas por micos
cariblancos (C. a. versicolor) en el área estudiada.
17
2. ANTECEDENTES
La dispersión de semillas es un proceso importante para el mantenimiento de la
diversidad y dinámica de los bosques tropicales (Chapman & Chapman 1995) y son los
primates agentes dispersores de semillas para una gran cantidad de especies de
plantas en muchos ecosistemas tropicales (Chapman 1995; Wehncke et al, 2003).
Stevenson (2000), realizó un estudio en el Parque Nacional Natural Tinigua, Colombia,
en el cual describe los patrones de dispersión de semillas por micos lanudos (Lagothrix
lagothricha) en términos de cantidad y calidad, que incluye el porcentaje de
germinación de semillas defecadas y la distancia de dispersión al árbol parental.
Igualmente, evalúan la posible influencia del tiempo de retención, tamaño de la semilla,
distancias recorridas, patrones de actividad y abundancia de frutos sobre la distancia
de la dispersión de semillas.En este estudio, una población de churucos de 30 ind/km²
dispersó más de 25.000 semillas, diariamente, por km² de 112 especies diferentes de
plantas, con distancias de deposición entre 100 y 500 m desde el árbol parental.
Levi y Peres (2013), en el oeste de Brasil,encontraron que una densidad estimada de
35 ind/km² de micos lanudos (Lagothrix cana) dispersa un millón de semillas por km² de
un árbol tropical (Manilkara bidentata). En este último estudio, los investigadores
resaltan la limpieza gastrointestinal de las semillas de Manilkara dispersadas y sugieren
que esto incrementa la tasa de reclutamiento de plántulas.
En otro estudio en el neotropico, Link & Di Fiore (2006), describen los patrones de
dispersión de semillas generados por un grupo de monos araña (Ateles belzebuth) en
el parque nacional Yasuní, Ecuador. En este estudio se evidencia la dispersión de
grandes semillas con tiempo de retención de 4.5 h y distancias promedio de dispersión
de 443 m, que en ocasiones alcanzan los 1250 m de distancia desde el árbol parental.
Además, este estudio evidencia la importancia de la conservación de los monos araña,
pues la pérdida de sus poblaciones conlleva a la perdida de sus servicios ecológicos.
18
Ese mismo año, se reporta el estudio realizado en el Parque Nacional Tikal,
Guatemala, por Ponce-Santizo y colaboradores, quienes asociaron la dispersión
primaria de semillas por monos araña (Ateles geoffroyi) y monos aulladores (Alouatta
pigra) con el destino post-dispersión de las semillas. En este estudio se evaluaronlos
efectos del tipo de heces (Ateles vs. Alouatta)y el patrón de defecación(disperso vs.
agregado) sobre la dispersión secundaria por escarabajos coprófagos y determinaron
cómo el tipo de heces (Ateles vs. Alouatta) y el patrón de defecación (disperso vs.
agregado) afectan la dispersión secundaria por estos escarabajos.
Recientementese publicaron los resultados de la investigación llevada a cabo por
Bialozyt y colaboradores (2014), quienes desarrollaron un modelo capaz de predecir los
patrones de deposición de las semillas de una especie de planta tropical (Parkia
panurensis) exitosamente dispersada por micos tamarinos (Saguinus mystax y
Saguinus nigrifrons) usando datos colectados en la Estación Biológica Quebrada
Blanco en el nordeste de la Amazonia Peruana. Con estos datos, identificaron los
factores que determinan los patrones de movimiento de los primates y asumen que la
necesidad por energía (alimento) es la fuerza que maneja los movimiento y otras
actividades diarias.
En Japon, Tsuji y colaboradores (2011) estudiaron el aspecto de la endozoocoria en la
dispersión de semillas por macacos japoneses (Macaca fuscata) que habitan la isla de
Kinkazan, norte de Japón. Ellos demostraron como las características de dispersión por
parte de M. fuscata varían estacionalmente y como las variaciones regionales en su
dieta afectan la dispersión de semillas en términos de calidad y cantidad. Al final de su
estudio, observaron semillas de un total de 35 especies de plantas provenientes de 22
familias. Este estudio da soporte a la amplia evidencia sobre los cercopithecine como
potenciales dispersores de semillas y su importante función biológica en hábitats
degradados de Asia y África debido a su flexibilidad ecológica y tolerancia a esta clase
de hábitats (Albert, 2014).
19
Los estudios enfocados a investigar la dispersión de semillas por parte de las especies
del genero Cebus, principalmente Cebus apella y Cebus capucinus, sugierenuna alta
efectividad de dispersión (Wehncke & Domínguez, 2007). Los monos del género
Cebus son importante dispersores de semillas al ser caracterizados por cortos eventos
de alimentación por árbol, amplio rango de distribución, extensos recorridos diarios,
consumir una alta variedad de frutas y tener patrones de defecación dispersos en
pequeñas cantidades a lo largo del día y lejos del árbol parental(Wehncke et al, 2003;
Wehncke & Dalling, 2005; Wehncke & Domínguez, 2007; Valenta & Fedigan, 2010).
Comparado con otras especies de primates, los monos cariblancos y capuchinos tienen
bajas tasas de depredación de semillas de sus heces (post-dispersión) y elevadas
probabilidades de germinación (Wehncke et al, 2004; Zhang & Wang, 1995).Incluso en
sus dormideros continúan dispersando semillas (Valenta et al, 2009). Sin embargo,
para una mejor comprensión de la función que ejercen los monos en este proceso
ecológico es importante conocer otros aspectos importantes del comportamiento,
patrones de rango, uso de recursos (Bergstrom & Fedigan, 2010; Chapman 1989;
Janson 1985; Mitchell 1989) y dieta (Chapman & Fedigan 1990; Gómez-Posada,
2012).
En Colombia, en cuanto a dispersión de semillas por micos cariblancos (Cebus
albifrons versicolor) y otros primates, se cuenta con estudios preliminares de las
investigaciones realizadas por Aldana (2009), quien describe comportamientos de
alimentación y patrones de dispersión de semillas por poblaciones simpátricas de
primates (C. a. versicolor, A. hybridus y A. seniculus), en la hacienda San Juan de
Carare, Santander. En este estudio de destaca su habilidad para adaptarse a
ecosistemas altamente fragmentados, con condiciones adversas y aun así ser
dispersores efectivos de semillas.En el 2005, Pérez evaluó las relaciones
interespecíficas de un grupo de C. a. versicolor cautivo en el centro de recepción y
rehabilitación de fauna silvestre del DAMA en Engativá, durante los procesos de
rehabilitación y liberación. Mediante observaciones comportamentales empleando los
métodos de barrido, muestreo por comportamiento y registros ad libitum, Pérez evaluó
las respuestas individuales y grupales y de esta manera, determinar el grado de
20
asociación entre estos primates y otras especies incluyendo al ser humano.De la
Cadena (2012) describe los patrones de actividad, dieta, área de hogar y dispersión de
semillas de dos tropas de C. a. versicolor en un relicto de bosque de 65ha, en San
Juan del Carare, Santander, Colombia. Los resultados de su investigación resaltan una
dieta altamente frugívora, con diversidad en el consumo y el número de semillas
dispersadas por la especie, lo que podrían sugerir su importante papel en la dispersión
de semillas y en el mantenimiento del bosque estudiado. Más adelante y como
complemento de esta investigación, Álvarez (2013) realiza un estudio con el fin
comparar la dieta y estrategias ecológicas de esta especie; en él describe la dieta,
patrones de actividad y establece el rango de hogar de dos grupos de Cebus albifrons
en un fragmento de bosque húmedo tropical, Santander-Colombia.Analizando datos de
tres años de investigación desde el 2010 hasta el 2012, se observa el mismo patrón
encontrado en investigaciones preliminares, un alto consumo de frutos con gran
diversidad en su dieta y pequeños y limitados rangos de hogar. Álvarez recomienda
mayor continuidad en la toma de datos que eviten un sesgo en el análisis de los
resultados obtenidos, como también se aumente el número de datos con el fin de
obtener amplitud en el conocimiento de la especie.
21
3. MARCO TEÓRICO
Debido a elevadas tasas de deforestación de los bosques tropicales y sus efectos
sobre la diversidadbiológica (Tobasura, 2006; Harms & Paine, 2003), conocer los
factores que determinan el surgimiento en formanatural de la vegetación, muy
posiblemente nos permitirá planear y dirigir mejor los esfuerzos de restauración. En
este caso, la dispersión de semillas es uno de los procesos ecológicos de mayor
relevancia en la recuperación de la cobertura vegetal y uno de los principales factores
que determinan la existencia del banco desemillas en el suelo de los bosques
tropicales (Bedoya-Patiño et al, 2010).La zoocoria es considerada como el método más
frecuente de dispersión de semillas en el trópico (Arbeláez & Parrado-r, 2005; Gentry,
1982; Howe & Smallwood, 1982), y son los primates importantes dispersores primarios
demuchas especies de plantasen bosques tropicales, pues es un grupo de animales
que cuentan con una alta proporción de especies frugívoras(Fleming et al., 1987).
Así mismo, el estudio de primates provee las herramientas adecuadas con relación a
planes de conservación para el manejo óptimo de los recursos naturales, importantes
para nuestro futuro; contribuye al conocimiento de la evolución del comportamiento
sociocultural en muchas especies aparte de la nuestra y aporta información importante
sobre los mecanismos que regulan los complejos ecosistemas de sus habitas
naturales. En Colombia, son más de tres décadas de investigaciones sobre primates no
humanos, y continúa el avance y desarrollo significativo de dichos estudios (Defler
2004).
3.1DISPERSIÓN DE SEMILLAS.
La dispersión de semillas permite el ingreso de frutos y semillas al suelo enriqueciendo
el banco de semillas. Las especies con el tiempo, han efectuado cambios morfológicos
y químicos en sus frutos y semillas para permitir que puedan ser desplazados o
transportados por diversos mecanismos bióticos o abióticos (De Noir et al, 2002). A
22
través de la dispersión las semillas aumentan la probabilidad de llegar a lugares
apropiados para su germinación y el establecimiento de plántulas. Varios estudios han
sugerido que a mayor distancia de dispersión, mayor posibilidad de contar con
diferentes micrositios que puedan reunir condiciones adecuadas para la germinación,
sugiriendo una mayor probabilidad de supervivencia de plántulas lejos de los árboles
parentales (Wenny, 2000).
Las diferentes especies de semillas cuentan con ciertas adaptaciones que permiten su
dispersión.A esto se le ha denominado síndromes de dispersión, siendo los más
habituales la zoocoria (epizoocoria y endozoocoria),anemocoria, hidrocoria, barocoria,
autocoria y en algunos casos policorias (Van Der Valk, 1992).La endozoocoria es un
importante tipo de dispersión biótica, definido como el proceso durante el cual las
semillas son transportadas lejos de la planta madre durante su paso por el tracto
digestivo de un animal (Herrera, 1989). En este proceso, los ácidos gástricos favorecen
la germinación y las heces brindarán un favorable micro habitat rico en nutrientes que
protegerá las semillas de condiciones externas (Bravo et al., 1995; Howe, 1986).
Aproximadamente el 90% de las especies de plantas desarrollaron frutas carnosas
para la atracción de animales quienes serán los encargados de dispersar sus semillas
(Howe & Smallwood 1982; Janson 1983).Los mamíferos y aves frugívoras son los
grupos más importantes de vertebrados responsables de la dispersión (Campos &
Ojeda, 1997). Los mamíferosactúan en la dispersión y afectan la probabilidad del
establecimiento de las semillas a través de los efectos en la deposición de las mismas
(Stoner et al, 2007); en especial los primates, quienes son importantes agentes de
dispersión de semillas para una amplia gama de especies de árboles tropicales
(Chapman, 1995; Garber, 1986; Janson et al, 1986).
23
3.2DISPERSION DE SEMILLAS POR PRIMATES.
En los bosques tropicales, se estima que más del 90% de las especies arbóreas,
producen frutos carnosos adaptados para la atracción de animales quienes las
consumirán y dispersarán (Gentry, 1982; Howe 1977; Janson 1983). En los bosques
húmedos y lluviosos del Neotrópico, los primatesconstituyen una alta proporciónde la
biomasa total de vertebradosfrugívoros; jugando un papel muy importante en la
dispersión por endozoocoria de semillas de muchasespecies de árboles tropicales
(Andresen 2000).Así mismo los primates tienen un profundo efecto sobre la estructura
de la vegetación y la diversidad de sus hábitats, principalmente por su rol como
dispersores (Chapman & Chapman, 1995; Wehncke et al, 2003).Las distintas especies
de primates difieren en aspectos que afectandirectamente su efectividad como
dispersores de semillas(Schupp, 1993), tales como estrategias de alimentación y
comportamiento (Chapman, 1995; Lambert & Garber, 1998).
Figura 1. Macho adulto Cebus albifrons versicolor alimentándose de fruto de E.
oleifera.
Fuente: la autora
24
La contribución de los primates en este proceso ecológico es vital para el
funcionamiento intacto de los ecosistemas y ha sido bien documentada tanto en el viejo
como en el nuevo mundo (Link & Di Fiore, 2006; Brasil Levi & Peres, 2013; Stevenson,
2000; Tsuji et al, 2011; Bialozyt, 2014; Albert, 2014; Wehncke et al, 2003; Wehncke
2005; Wehncke & Domínguez, 2007; Valenta & Fedigan, 2010; De la Cadena, 2012).
Los primates son buenos dispersores en términos de calidad y cantidad de la
dispersión (Stevenson, 2000) debido a características como dieta, fisiología digestiva y
patrones de movimiento (Schupp et al., 2010); pueden llegar a dispersar semillas de
todos los tamaños (Peres & Van Roosmalen, 2002; Knogge & Heymann,2003; Zhang
and Wang, 1995; Stevenson,2000) y por medio de tres diferentes caminos, es decir,
epizoocoria, endozoocoria y synzoocoriamente (Yumoto et al., 1998).Además, sus
servicios incrementan la oportunidad de que las semillas escapen al riesgo de
mortalidad que implica estar cerca del árbol parental, lo que muy seguramente
favorecerá la germinación (Howe & Smallwood 1982, Wehncke et al. 2003). Incluso se
tiene reporte de especies de primates tolerantes a hábitats con gran disturbio
ecológico, aportando a la recuperación de terrenos realmente degradados (Albert et al.,
2014; Burgoa &Pacheco, 2008;). Sin embargo, la caza, la introducción de especies, el
comercio ilegal de especies y la transformación y fragmentación de los ecosistemas,
son las principales causas del declive de las poblaciones de primates (Aldana, 2009;
Peres & Palacios, 2007), causando una reducción en la cantidad de semillas
dispersadas, cambios en los patrones de la dispersión de semillas y alteración en el
ensamblaje de plantas (Markl et al., 2012; McConkey et al., 2012; Muller-Landau,
2007).
3.1 GENERO CEBUS.
Muchas investigaciones pretenden explicar la diversidad de los monos capuchinos,
teniendo en cuenta su controversial taxonomía y su distribución geográfica poco
conocida (Ruiz-García et al., 2010). Lo que sí está claro, es que este género hace parte
del orden Primates, suborden Haplorhini, infraórden Platyrrhini (primates neotropicales),
familia Cebidae y subfamilia Cebinae.
25
La primera clasificación para el género Cebus fue propuesta por Elliot en 1913, quien
dividió el género en dos grupos: monos con cachos y monos sin cachos. Esta
propuesta estuvo basada en diferencias morfológicas entre los machos de este género
(presencia-ausencia de mechones en la cabeza) y cuya clasificación continuaría
afirmándose en las investigaciones de Hershkovitz (1949 y 1955) y Hill (1960), autores
que brindaron excelentes relatos de la confusa historia taxonómica de los monos
capuchinos. Hershkovitz (1949), reconoce tres especie del denominado grupo de los
sin cachos: Cebus albifrons, C. capucinus, y C. olivaceus, y una para el grupo con
cachos: C. apella. Para la especie Cebus albifrons, Hershkovitz (1949) describe 13
subespecies, cinco descritas paraC. olivaceus y cincopara C. capucinus Este esquema
ha sido simplificado por otros autores (Defler, 2004; Groves, 2001, 2005; Hernández-
Camacho & Cooper, 1976), sin embargo toda simplificación taxonómica debe tomarse
con cautela, ya que posiblemente aparecerán más taxones a medida que las muestras
emergen de distintas regiones. En 1992, Queiroz, describe una cuarta especie para el
grupo sin cachos: C. kaapori, y aunque en 1996 Harada & Ferrari argumentaran que C.
kaapori era una subespecie de C. olivaceus, muchos autores la siguieron considerando
una especie como tal (Fragaszy et al., 2004, Groves, 2001; Silva 2001).
Silva (2001), dividió el género en dos subgéneros; un subgénero Cebus, que mantiene
las cuatro especies ya descritas y un segundo subgénero denominado Sapajus (con
cachos), que incluye Cebus (Sapajus) apella, Cebus (Sapajus) macrocephalus, Cebus
(Sapajus) libidinosus, Cebus (Sapajus) cay, Cebus (Sapajus) xanthosternos, Cebus
(Sapajus) robustus y Cebus (Sapajus) nigrittus (Defler 2004).Además sugiere que
caracteres anatómicos son importantes en la división del género, definiendo el
subgénero sin cachos como grupo A, más esbelto y grácil, y el subgénero con cachos
como el Grupo B, el cual es más robusto en su morfología craneal y postcraneal.
A partir de herramientas moleculares, Lynch-Alfaro et al. (2011), analizaron la radiación
evolutiva de Cebus y Sapajus. Sus análisis moleculares dieron lugar a la diversificación
inicial de los Cebus hace aproximadamente 2.1 Ma e identificó dos clados principales:
26
un clado que incluye a C. albifrons y C. olivaceus amazónicos y otro clado con las
especies andinas C. albifrons y C. capucinus.
Boubli et al, 2012, examinaron hipótesis morfológicas y moleculares de la taxonomía de
Cebus y construyeron una filogenia en base a secuencias de ADN mitocondrial. Los
datos indicaron que los monos capuchinos fueron sometidos a una radiación hace
aproximadamente 2 millones de años y que a esto se debe su rápida diversificación
tanto en los Andes como en la Amazonía. Además, concluyeron que tanto C. olivaceus
como C. albifrons definidos por Hershkovitz son parafiléticos, y que su punto inicial de
diversificación se produjo en el Amazonas. Este y otros estudios, son una evaluación
provisional de la taxonomía de los monos capuchinos y por supuesto se necesita un
amplio muestreo geográfico, pues con el aumento de la fragmentación del hábitat se
requiere conocer el estado de esta población, fundamental en planes de conservación.
Las especies del géneroCebustienen características muy similares en cuanto
morfología y hábitos; tienen cola prensil, utilizada para desplazarse entre los árboles,
les facilita la suspensión en una postura invertida y les es útil para sujetarse durante el
forrajeo. Son principalmente omnívoros, con mandíbulas fuertes, caninos y molares
grandes adaptados a la trituración, desgarre de semillas y de frutos duros. (Fragaszy et
al., 2004). Entre sus presas, se encuentran vertebrados como lagartos, ranas, aves,
murciélagos, marsupiales, roedores y ardillas (Izawa,1978, 1990; Terborgh, 1983;
Galetti, 1990; Rímoli, 2001;Resende et al., 2003; Defler, 2004); incluso se han
observado alimentándose de otros primates como un titi infante (Callicebus moloch)
(Sampaio & Ferrari, 2005) y una hembra adulta de micos nocturnos (Aotus brumbacki)
(Carretero-Pinzón et al, 2008).
Los micos capuchinos se distribuyen desde Centroamérica hasta el norte de Sur
América (Fig.2) (Lynch et al., 2011), en tierras bajas, bosques premontano y montano,
desde el nivel del mar hasta los 2000 m.s.n.m. (Fragaszy et al., 2004; Hernández-
Camacho & Cooper, 1976; Tirira, 2007). Su coloración varía según la especie y su peso
oscila entre 2 y 4 Kg. Los monos cariblancos son omnívoros, inteligentes, hábiles y muy
27
versátiles en su alimentación. Se desplazan caminando, corriendo o saltando entre los
árboles, ocupando todos los estratos del bosque para acceder a diferentes recursos
alimenticios (Defler 2004). Viven en grupos sociales mixtos, y a excepción del género
Alouatta tiene la más amplia distribución geográfica, situado entre el género más
común de primates neotropicales (Freese & Oppenheimer, 1981).
Figura 2.Mapa de distribución de las especies pertenecientes al género Cebus.
Fuente: Lynch et al, 2011. Modificado por la autora.
El género Cebus ha sido biológicamente muy exitoso y esto se debe a la habilidad en
su comportamiento y tolerancia a la fragmentación, ecosistemas intervenidos y áreas
cubiertas con vegetación secundaria (Galetti & Pedroni, 1994).Este género se
considera como preocupación menor; sin embargo, las fuertes presiones humanas y
demás relaciones interespecíficas pueden afectar el estado de las poblaciones.
3.1.1 Cebus albifrons. Habita enSudamérica, en el valle del Magdalena Medio yal norte
de Colombia; Venezuelay la costa del Ecuador; enlaparte media y alta de la Cuenca
Amazónica de Colombia, Venezuela, Ecuador,Perú, Bolivia y al Oeste de Brasil,en los
ríos Negro y Tapajóz (Hill, 1960). En Colombia es conocido comúnmente como mono
28
cariblanco, mico maicero o machín .Defler (2003) en sus análisis fenotípicos clasifica
las subespecies de acuerdo al pelaje, describiendo cinco subespecies para Cebus
albifrons. Es de tamaño mediano, con longitud corporal de 35.8 a 46 cm., y longitud de
la cola de 40.1 a 47.5 cm. Los machos pesan de 3.2 a 3.5 Kg y las hembras de 2.3 a
2.9 Kg, siendo esta especie la más liviana dentro del género. Normalmente, presentan
un color marrón claro o aleonado en el dorso y blanco cremoso en el vientre y
alrededor del rostro, el cual puede variar de tonalidades oscuras a claras dependiendo
de la subespecie. Viven en grupos mixtos entre 12 y 27 individuos, sexualmente
polígamos (Defler, 2003; Fragaszy et al, 2004). C. albifrons habita diversos
ecosistemas neotropicales, como bosques secos, húmedos, inundables, y de galería,
entre 0 y 2000 m de altitud (Defler 2003, Fragaszy et al, 2004; Robinson & Janson,
1987). A menudo recorren sabanas de pastizales y de esta manera alcanzar
fragmentos de bosque aislados con posibles mejores condiciones para su permanencia
(Defler 2003).Los animales potencialmente predadores para los monos cariblancos son
aves rapaces, reptiles (ej. Boa constrictor), felinos (ej. Leopardus pardalis) y humanos.
Cebus albifrons, es una especie clasificada como “LC” Preocupación Menor, con
tendencia a la disminución de acuerdo a las categorías globales de la UICN, en su
versión más reciente (IUCN 2013). Defler (2003) señaló que las subespecies descritas
para Colombia, con excepción de C. albifrons albifrons, están casi amenazadas (NT).
De esta especie se presume gran población, y esta lista considera poco probable que
la población sea sometida a un declive que justifique su inclusión en una categoría
amenazada, ya que las cifras de población se mantienen bastante altas. Sin embargo,
el hecho de que sus hábitats sean restringidos a selvas tropicales, y estos sean
destruidos debido a la tala y el desmonte de los bosques, además de su caza y
persecución al ser catalogados como plaga para cultivos, la población se mantiene en
un nivel ligeramente inferior, lo que se convierte en una amenaza potencial (Smuts et
al., 1987; De La Torre et al., 2008; Marsh, 2003; Burgoa & Pacheco, 2008).
3.1.1.1. Taxonomía.Los micos cariblancos son primates neotropicales, con una amplia
distribución geográfica, especialmente en Colombia. Esta especie tiene una
29
nomenclatura muy confusa, debido al aumento de la fragmentación y la migración de
grupos que quedan aislados en pequeñas poblaciones, además de grandes áreas en
donde su existencia se presume, pero no se conoce (Ruiz-Garcia et al, 2010). Cebus
albifrons es una especie identificada por primera vez en los estudios de Humbolt
(1812), sobre Maipurés y Atures a lo largo de la frontera del rio Orinoco, con un holotipo
que desafortunadamente no fue preservado.
Hershkovitz (1949), en sus estudios proporciona detallados resultados de la historia
taxonómica extremadamente confusa de los monos capuchinos, definiendo 13
subespecies para Cebus albifrons: C. a. albifrons, C. a. adustus, C. a. aequatorialis, C.
a. cesarae, C. a. cuscinus, C. a. hypoleucus, C. a. leucocephalus, C. a. malitosus, C. a.
pleei, C. a. trinitatus, C. a. unicolor, C. a. versicolor, yC. a yuracus. Encontrándose,
posiblemente 9 de estas subespecies en territorio Colombiano. En base a los
resultados de Hershkovitz (1949), Hernández-Camacho & Cooper (1976) reducen a 7
el estado de las subespecies en Colombia: 1) C. a. malitosus; 2) C. a. cesarae; 3) C. a.
leucocephalus, C. a. pleei y C. a. versicolor, se une en un complejo taxón (Cebus
albifrons versicolor); 4) C. a. adustus; 5) C. a. albifrons; 6) C. a. unicolor y 7) C. a.
yuracus.
En cuanto al trabajo de la simplificación taxonómica, Hernández-Camacho & Cooper
(1976) proponen como único taxón la subespecie Cebus albifrons versicolor, en el cual
agrupan, en sus tres fases de color, las subespecies C. a pleei (fase clara), C. a
leucocephalus (fase oscura) y C.a.versicolor (fase intermedia), ya que estos autores
aseguran haber observado individuos de las tres subespecies, haciendo parte de la
misma tropa sobre la región de Barrancabermeja, Magdalena Medio. Sin embargo, en
sus estudios describen el patrón de distribución de cada una de las tres subespecies.
Groves (2001) considera que el número de subespecies de C. albifrons se debe
simplificar y reconoce solo 6 subespecies: C. a. versicolor, como única forma para el
norte colombiano (C. a. malitosus, C. a. cesarae, C. a. adustus, C. a. versicolor C. a.
leucocephalus y C. a. pleei, como sinónimos); 3 formas amazónicas, C. a. albifrons, C.
30
a. unicolor, C. a. cuscinus ( C. a. yuracus como sinónimo de C. a. cuscinus) C. a.
trinitatus para Trinidad y C. a. aequatorialis para la costa pacífica del Ecuador y
Perú.Sin embargo el resultado de análisis moleculares evidencia diferencias definidas
para los grupos del norte colombiano, contrario a lo planteado por Groves. (Ruiz-Garcia
et al, 2010). Hernández- Camacho y Defler en su publicación del 2002 afirman que la
subespecie C. a. unicolor del amazonas central es sinónimo de C. a. albifrons.
Varios autores ponen en discusión las afirmaciones de Groves (2001), entre ellos
Defler (2003), quien reconoce a C. a. malitosus y C. a. cesarae como dos subespecies
diferentes de C. a. versicolor. Ruiz-Garcia et al (2010), realizaron ciertos análisis
moleculares y encontraron fuertes relaciones filogenéticas entre las subespecies C. a.
versicolor, C. a. pleei y C. a. cesarae. Señalaronque la subespecie C. a. leucocephalus
tiene más asociación con grupos del este de los llanos que con grupos del norte de los
Andes. Estos autores aceptan la visión de Hershkovitz (1949) y consideran no
sustentada la afirmada por Defler (2003) y Hernández-Camacho & Cooper (1976).
Defler (2003), describe, de acuerdo al pelaje, 5 subespecies para Colombia : C. a.
malitiosus; C. a. cesarae; C. a. versicolor, como un taxón que incluye las subespecies
C. a. leucocephalus (fase oscura) y C. a. pleei (fase clara) como extremos del estado
intermedio de C. a versicolor; C. a. albifrons que incluye C. a. unicolor como sinónimo y
discuten la posibilidad de que C.a. adustus sea sinónimo de C. a. albifrons y C. a.
cuscinus con C. a. yuracus. Esta última descripción se tendrá en cuenta en este
informe, por la claridad en sus análisis fenotípicos y la distribución de la especie en
Colombia, según el fenotipo.
Finalmente, muchos estudios concuerdan con la importancia del pleistoceno en la
evolución de la especie Cebus albifrons, pues en esta era es donde surge la mayor
parte de la diversidad actual (Ruiz-Garcia et al., 2010 y Boubli et al, 2012; Lynch et al,
2011).
31
3.1.1.2Distribución.Cebus albifrons es una especie que cuenta con un amplia
distribución geográfica, especialmente en Colombia, en donde hay evidencia clara de
estudios basados en tipos de especímenes provenientes de diferentes localidades de
nuestra geografía; sin dejar de lado su distribución en la mayoría de países
Suramericanos.
C. capucinus se localiza en las costas pacífica y atlántica y C. apella en llanos
orientales y Amazonía; a diferencia de Cebus albifrons, el cual presenta dentro del país
una distribución muy diversa, que incluye valles interandinos, Amazonía, Arauca, Sierra
Nevada de Santa Marta y bosques secos del norte de Colombia en los departamentos
del Cesar, La Guajira, Magdalena, Sucre y Bolívar. (Fig. 3).
Se han tomado y estudiado muestras de Cebus albifrons provenientes de localidades
como: Maracaibo y la sierra del Perijáen Venezuela. Al este de Arauca y norte de
Boyacá; desde la Sierra Nevada de Santa Marta incluyendo el parque Tayrona (C. a.
malitiosus), en cercanías al rio Sinú en el departamento de Bolívar; el rio Cesar en el
valle del magdalena y el rio Ranchería en el departamento de la Guajira (C. a.
cesarae); dispersos por el medio rio magdalena en localidades como Puerto Berrio,
Puerto Boyacá y la Dorada, en diversas áreas del Quindío y norte del Tolima (C. a.
versicolor). Al sur, por el banco del Orinoco cerca a la boca del rio Ventuari y rio Tefe
en el amazonas brasileño (C. a. albifrons). En cercanías a los ríos Putumayo, Marañón,
Napo y Madre de Dios, en el amazonas peruano hasta la frontera de noreste boliviano,
así como también en las partes bajas de los departamentos peruanos de Junín y Cuzco
(C. a. cuscinus), con evidencia en el parque Nacional Manú (Terborgh, 1981). Desde la
costa del pacifico hasta el oeste ecuatoriano, posiblemente en la región de Tumbes en
el norte Peruano (C. a. aequatorialis), y en la localidad de Trinidad (C. a. trinitatis).
32
Figura 3.Distribución geográfica de las subespecies de C. albifrons en Sur América.
Fuente: Defler, 2004. Modificada por autora.
Esta información, nos da evidencia clara de la ubicación de las subespecies de este
interesante primate neotropical (Cebus albifrons) ampliamente distribuidas en los
países de Colombia, Venezuela, la Amazonia y la región noroccidental de Perú, en la
cuenca amazónica superior de Brasil, el norte de Bolivia, el oeste de Ecuador y en
Trinidad. (Defler 2004; Fragazy et al, 2004; Grimwood, 1969; Hernández-Camacho &
Cooper, 1976; Hershkovitz, 1949; Ruiz-García et al, 2010).
3.1.1.3Dieta.Esta especie es principalmente omnívora, y llega a invertir hasta el 61%
de su tiempo alimentándose y forrajeando (Terborgh, 1983). Estos primates se
caracterizan por tener una dieta tan amplia y una versatilidad en su alimentación, que
puede llegar a incluir cualquier elemento que sea comestible. Claro está, que prima el
consumo de frutos e insectos, como lo evidencia el reporte de Kinzey (1997), en donde
33
lista 17 taxa de artrópodos y cerca de 50 familias y 200 especies de plantas
consumidas por los monos; siendo la familia Moraceae la más consumida. Sin
embargo, estudios como el de Pérez (2005), reportan principalmente el consumo de
partes vegetativas (Hojas, tallos jóvenes, Corteza), mientras que los frutos son tomados
como recursos ocasionales.
Los cariblancos complementan su dieta alimentándose de partes vegetativas, huevos,
artrópodos (Dípteros, lepidópteros, isópteros, himenópteros y arácnidos), pequeños
vertebrados y según la oferta de frutos en el bosque, puede concentrar su dieta en uno
o pocos recursos, como nueces y semillas, de las cuales, entre otras cosas, son
importantes dispersores (Peres, 1991; Terborgh, 1983; Whencke et al., 2004; Whencke
&Domínguez, 2007).
Cebus albifrons es un primate muy ágil, inteligente y hábil, tanto atrapando insectos,
como manipulando objetos, que combinado con una excelente locomoción y posturas,
le permiten buscar alimento en todos los estratos del bosque, y así lograr acceder a
diferentes recursos. La fuerte musculatura de sus mandíbulas y brazos les permite
utilizar una amplia variedad de recursos, muchasveces inaccesibles para otras
especies de primates (Fragaszy etal. 2004). Además de tener la capacidad de bajar al
suelo, remover y examinar entre las hojas secas para capturar pequeñas presas, como
cucarrones, huevos de hormigas y arañas. Comportamiento que le es de gran utilidad
en épocas en que la oferta de frutos en el bosque disminuye drásticamente. También
aprovecha muy bien cualquier fuente de agua, tomando la que se acumula en los
huecos de los árboles, las brácteas de especies como Phenakospermum guianense
(Musácea) y en algunos casos la beben directamente de ríos, quebradas y manantiales
(Defler, 2003).
34
3.1.1.4Comportamiento social de monos cariblancos (Cebus albifrons).La conducta
social de los primates ha sido analizada ampliamente debido a su importancia en la
estructura y mantenimiento de los grupos, en especial aquellas conductas afiliatívas y
agonísticas,y el desarrollo de ciertas habilidades (Visalberghi & Addessi, 2000). Las
conductas afiliatívas promueven nexos entre los individuos y las agonísticas son
interacciones competitivas o de conflicto ya sean de sumisión, agresión directa o
mediante despliegues ritualizádos, asociadas al acceso a recursos (Fig.4) (Grier &
Burk, 1992). Evidentemente los monos cariblancos son muy sociales e inteligentes y
conocen perfectamente las condiciones de su entorno social considerablemente
complejo y cambiante (Delgado & Sánchez, 1999; Hosey, 2005).Estos grupos,
permanecen en plena competencia por el acceso a los recursos, principalmente el
alimento (Enquist et al., 1985; Janson, 1985), ya que es la distribución y la abundancia
del mismo lo que determina el régimen competitivo (Sterck et al., 1997);además de
territorio (Beletsky 1992;Price et al., 1990) y oportunidades de conseguir pareja
(Simmons & Scheepers, 1996).
En cuanto a la dominancia, sabemos que es un aspecto importante en la organización
social de los primates ya que mantiene la estructura social de los grupos. Además
asegura a los dominantes sobre subordinados en situaciones de competitividad. Los
monos cariblancos exhiben claros comportamientos de agresión y sumisión
comúnmente usados para establecer jerarquías de dominancia. Aunque la teoría
socioecológica se basa primordialmente en las hembras adultas, los machos también
juegan un rol importante en el mantenimiento de los grupos. Esta teoría sugiere que
machos y hembras compiten por diferentes recursos (hembras compiten por recursos,
machos compiten por hembras) lo que da resultado a diferentes estructuras
dominantes (Bergstrom & Fedigan, 2010;Kawai, 1958; Wrangham, 1980).
35
Figura 4.Comportamiento social de C. a. versicolor. A) conducta afiliativa. B) conducta
agonística.
Fuente: La autora. Fuente: La autora.
Las estrategias competitivas de las hembras están directamente relacionadas con el
recurso del alimento, y adquirir este recurso puede llevar a la presencia de relaciones
entre ellas y establecer comportamientos de cooperación (Trivers, 1972; Wrangham,
1980). Esta cooperación es primordial contra depredadores y otros grupos que
compiten por los mismos recursos, aun cuando simultáneamente estas hembras
compiten por los recursos dentro de su grupo (Wrangham, 1980). Las hembras tienen
fuertes y estables dominancias dentro de su grupo, donde el nepotismo, cualidades
individuales y la edad contribuyen a la organización jerárquica. La jerarquía de las
hembras es matrilineal y la hembra de más rango domina a todos los miembros del
grupo excepto al macho alfa (Izawa 1980).
Los machos alfa son los miembros del grupo que más acicalan y consienten (Rowe,
1996), y como no hacerlo, si uno de los mejores beneficios de vivir en grupo (protección
contra predadores) proviene de los machos (Kinnaird 1992; van Schaik et al., 1992). El
principal recurso de los machos son las hembras, y al ser para ellos un recurso
limitado, lo defienden (Kinnaird 1992; van Schaik et al., 1992). En los grupos, el macho
alfa o macho dominante, generalmente es el de mayor tamaño, de apariencia saludable
A B
36
y fuerte en comparación al resto del grupo, el cual percibe, y reacciona ante el
comportamiento del macho alfa (Defler, 1979; Bohórquez, 1994). Este, tiende a ser el
más vigilante, posiblemente protegiendo su descendencia ya que es padre la mayoría
de los infantes dentro de su grupo (Terborgh, 1983), claro está, que aparearse no se
restringido solo a los machos alfa y no necesariamente son ellos los que primero
acceden a las hembras (Fedigan, 1993). Los machos además, juegan un importante rol
anti-predador y evita que miembros de otros grupos pongan en riesgo sus recursos
(Baldellou & Henzi, 1992; van Schaik &van Noordwijk, 1989), teniendo en cuenta que el
dirigir reacciones agonísticas hacia coespecíficos genera un gran costo (van Schaik et
al., 2004). Todos los miembros del grupo cuidan muy bien sus crías y se observa
constantemente juego social entre infantes, juveniles y subadultos (Rowe, 1996). Los
cariblancos son caracterizados por machos dispersores que pueden cambiar
repetidamente de grupo en el transcurso de toda su vida (Fedigan et al., 1996).
3.1.1.5Cebus albifrons versicolor.Los estudios de Hershkovitz (1949) aportaron
considerablemente a la taxonomía de los monos cariblancos (Cebus albifrons), y su
evaluación ha sido la más útil, pues mantuvo los nombres de numerosas formas, a
pesar de que él mismo dudaba de sus interpretaciones. Inicialmente Hershkovitz,
(1949), da cuenta de 13 subespecies para Cebus albifrons, entre estas, la subespecie
de nuestro grupo de estudio, Cebus albifrons versicolor.Más adelante, Hernández-
Camacho & Cooper (1976), observaron en la localidad de Barrancabermeja individuos
de las subespecies C. a. leucocephalus, C. a. versicolor y C. a. pleei, haciendo parte de
una misma tropa. Resultado de esta observación, es la descripción por parte de estos
autores, de un complejo taxón C. a. versicolor (Pucheran, 1845) en el que se incluyen
las subespecies ya definidas por Hershkovitz (1949) C. a. Leucocephalus (Gray, 1866)
y C. a. pleei (Hershkovitz, 1949) como variantes regionales. Groves (2001), incluye 3
subespecies más a este complejo taxón C. a. versicolor. Ante esto, otros autores se
pronuncian y muestran su total desacuerdo con Groves (2001), manteniendo a C. a.
versicolor como se había descrito anteriormente por Hernández-Camacho & Cooper
(1976) (Defler, 2003; Hernández-Camacho & Defler, 2002; Ruiz-Garcia et al, 2010). No
obstante, se considera que la subespecies que conforman este complejo taxón tienen
37
ligeras diferencias en cuanto al color de su pelaje, ya que incluye poblaciones con
coloraciones oscuras (C. a. leucocephalus) y claras (C. a. pleei), junto con C. a.
versicolor como el estado intermedio. (Ruiz-Garcia et al, 2010).
Figura 5.Macho adulto (Cebus albifrons versicolor). Tango.
Fuente: La autora.
Cebus albifrons versicolor tiene todas las características morfológicas que poseen los
monos cariblancos gráciles y sin cachos (Fig. 5), forma grupos constituidos por varios
machos y hembras, con un macho y una hembra dominantes, una distribución dispersa
por todo el valle del magdalena medio, y un gran éxito biológico (Fig. 6) (Defler, 2003;
Galetti & Pedroni, 1994; Kinsey, 1997).
38
Figura 6.Distribución de la subespecie C. albifrons versicolor en Colombia.
Fuente: Defler, 2004. Modificada por autora.
Cebus albifrons versicolor ha sido catalogada como LR (Menor Riesgo) (Rylands et al.,
1995). La IUCN en su más reciente edición del Libro Rojo de Especies Amenazadas
(IUCN 2003) la incluye como DD (Datos Deficientes). La IUCN en su versión del 2013
la consideraba como preocupación menor con tendencia a la disminución (IUCN 2013);
pero para el 2014, esta subespecie ha sido catalogada como en peligro de extinción
debido a una continua disminución de la población durante las últimas tres
generaciones (48 años). Cebus a. versicolor, está amenazada por la deforestación, la
persecución por parte de los agricultores donde se considera una plaga de los cultivos,
la captura para el comercio de mascotas, y en algunas zonas por la caza excesiva
(Burgos & Pacheco, 2008; Defler et al, 2003; IUCN, 2014; Pérez, 2005).
Cebus albifrons
versicolor
39
4. MÉTODOS
4.1 ÁREA DE ESTUDIO.
El área de estudio se encuentra localizada en la “Hacienda San Juan de Carare”, en
estribaciones del rio San Juan, municipio de Cimitarra, Santander, Colombia. Su
ubicación geográfica es “6º 42’ 58.20" N y “74º 08’ 02.71” W, aproximadamente a 10 km
del oriente del Rio Magdalena entre las localidades de Puerto Berrío y
Barrancabermeja.El área de estudio es un fragmento de bosque húmedo tropical de
aproximadamente 66 hectáreasque han sido destinadas a zonas de conservación
favoreciendo la supervivencia de diferentes grupos de primates.
Figura 7. Localización geográfica del área de estudio en San Juan de Carare.
Santander.
Fuente: Fundación Proyecto Primates. Modificada por autora.
Altitudinalmente ubicada a 92 m.s.n.m.Cuenta con un temperatura promedio entre
32,9ºC y 23,4ºC respectivamente (Cortés, 2009), un 80% de humedad y 3496,5 mm de
40
precipitación media anual (IDEAM, 2008).Se presentan dos periodos de lluvia, de
Marzo a Mayo y de Octubre a Noviembre, en los cuales el bosque se ve afectado por
largos periodos de inundación, acumulando grandes cantidades de agua que provienen
de los afluentes del rio Magdalena (Salas, 1987).
Figura 8.Fotografía aérea del área de estudio (Magdalena Medio).
Fuente: Fundación Proyecto Primates. Modificada por autora.
Es evidente la fuerte intervención antrópica en el área de estudio. En él, se observa la
conversión del bosque húmedo tropical en terrenos dedicados a la ganadería extensiva
y la tala selectiva, lo que ha transformado drásticamente el paisaje. No obstante, se ha
conservado un conjunto de fragmentos, incluyendo el área de estudio de 66 hectáreas
que constituyen no solo el hábitat de las poblaciones de primates objeto de estudio,
sino de cientos de animales que diariamente compiten por los recursos que ofrece el
bosque, que debido a su tamaño, se encuentren en baja disponibilidad (Aldana, 2009).
En el área de estudio se creó un sistema de senderos, con el fin de facilitar y optimizar
el seguimiento a los primates. A cada sendero se le asignó una letra que permite
diferenciarlos. Este sistema parte de un sendero principal denominado A, del cual se
41
ramifican siete senderos secundarios en los cuales se ubicaron puntos de referencia
cada 25 mmarcados con una cinta flagging naranja.
Figura 9.Sistema de senderos en el área de estudio.
Fuente: Fundación Proyecto Primates. Modificada por autora.
4.2 METODOS DE CAMPO
Desde Marzo de 2013 hasta Noviembre de 2013 se tomaron datos correspondientes a
seguimientos realizados a dos tropas de micos cariblancos Cebus albifrons
versicolor(CA-I y CA-II), en base a los ¨Métodos Para El Estudio de Primates en
laSerranía de Las Quinchas y San Juan, Colombia¨, diseñado por la Fundación
Proyecto Primates. Esta investigación hace parte de un estudio a largo plazo que
realiza la Fundación Proyecto Primates, razón por la cual a estos datos se integraron
para un análisis total, los tomados a dos tropas (CA-II y CA-I) por otros investigadores
desde Marzo de 2010 hasta Febrero de 2013. Los muestreos idealmente se realizaron
de 6:00 a 18:00 de lunes a sábado, destinando el domingo a la organización y limpieza
de base de datos y el procesamiento de las muestras tomadas. Cabe resaltar que los
muestreos no fueron constantes y/o continuos mes a mes, debido a los periodos de
inundación que imposibilitaban el ingreso al bosque.
42
4.2.1Composición de las tropas. Durante cada día de muestreo se procuró identificar a
los individuos presentes en el grupo focal. La identificación de los individuos de cada
grupo, se ha realizado continuamente mediante características morfológicas: cortes y
cicatrices en sus extremidades, marcas faciales, tamaño y musculatura, diferencias en
sus genitales, corpulencia, color de piel y el área ocupada por cada grupo, que
permitieron distinguirlos en diferentes categorías de edad y sexo (Tabla 1).
Tabla 1. Categorías de edad y sexo.
CATEGORÍA DEFINICIÓN
MACHOS
AM Adulto
SAM Sub-adulto
JM Juvenil
IM Infantil
HEMBRAS
AF Adulta sin cría
AFD Adulta con cría
SAF Sub-adulta
JF Juvenil
IF Infantil
OTROS
AX Adulto de sexo indeterminado
SAX Sub-adulto de sexo indeterminado
JX Juvenil de sexo indeterminado
IX Infantil de sexo indeterminado
XX Sin edad ni sexo determinados
4.2.2 Patrones de actividad diaria.Para determinar el tiempo invertido en cada una de
las actividades realizadas por las tropas de Cebus albifrons versicolor, se siguieron dos
métodos: el primero fue un muestreo ad libitum, en el cual se registró lo llamativo en un
determinado momento en cualquier individuo. Esto es muy útil para el registro de
comportamientos poco frecuentes, ya queeventos como agresiones, cópulas,
acicalamientos, territorialidad y otras, suceden ocasionalmente (Altman 1974, Lehner
1996). Sin embargo, para analizar más sistemáticamentela actividad social (y su
contexto) se realizaron muestreos de animal focal, el cual consiste en observar un
individuo focal durante 20 minutos continuos, tomando registros instantáneos cada 2
43
minutos (Altman 1974, Lehner 1996). En cada registro instantáneo se tomó un dato de
comportamiento del Animal Focal siguiendo el etograma que describe el patrón general
de actividades. Se registróel mayor número de muestreosfocales (principalmente a
individuos adultos) para un análisis confiable.Igualmente, se registró la hora, el o los
individuos involucrados y el comportamiento observado lo más detalladamente posible
(Altmann, 1974).Estas observaciones se realizaron de las 6:00 a las 18:00 horas
siempre que fue posible.
Las actividades están divididas en cinco categorías alimentación (A), movimiento (M),
descanso (D), actividad social (S) y otros no sociales (O) (Tabla 2). Cada una de estas
categorías está dividida en subcategorías más específicas. De esta manera cada
estado está definido por una actividad y una sub-actividad. La categoría alimentación
se dividió en forrajeo (AFO), el cual hace referencia a la manipulación de un sustrato
para obtener alimento, principalmente pero no necesariamente insectos,alimentación
de frutos (AFR) y alimentación de otros (AOT)la cual incluye la alimentación de
vertebrados, semillas y flores.
Tabla 2.Descripción de las categorías de comportamiento registradas durante los
seguimientos, mediante muestreos ad libitum y animal focal.
Categoría Definición
Alimentación Esta actividad corresponde a todas las acciones en que un individuo está buscando
(forrajeando), manipulando o ingiriendo alguna parte de una planta (frutos, hojas,
flores u otros) o cuando esta activamente buscando insectos.
Movimiento Esta categoría incluye el cambio evidente de posición, ya sea dentro de un mismo
árbol o moviéndose a través del dosel del bosque.
Descanso Cuando el animal focal permanece quieto, estacionario o durmiendo.
Actividad social Cuando el animal focal está interactuando.
Otras Estas actividades se refieren a comportamiento que por lo general ocurren solos o
dirigidos hacia el mismo animal focal (defecar, orinar, juego solitario, autogrooming).
Fuente: Fundación Proyecto Primates.
4.2.3 Dieta.La dieta de Cebus albifrons versicolor se cuantificó a partir de cada evento
de alimentación. En este caso, cada vez que se observó al individuo focal entrar a un
árbol o liana a alimentarse, se registró el tiempo que el individuo invirtió en alimentarse
44
de este recurso, desde que el individuo focal empezóa alimentarse hasta que
abandonó el árbol de alimentación. En los casos donde no se tuvo individuo focal, el
tiempo total de alimentación se registró desde que el primer individuo empezó a
alimentarse hasta que el último abandono el árbol o liana. Cuando la especiede planta
consumida no se logró identificar en la estación, se colectó una muestra de esta, ya
sea de fruta, semilla u otra parte de la planta, con el fin deuna posterior identificación
con la ayuda de investigadores del Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y
Primatología de la Universidad de los Andes o en el laboratorio de Dendrología de la
Universidad del Tolima. Además, se registró el ítem consumido por el grupo o animal
focal (frutos, hojas, insectos u otros) para una estimación de los componentes de su
dieta.
Se marcó y mapeó la ubicación de los árboles de alimentación. De esta manera, cada
vez que los monos entraron a alimentarse de un árbol o liana, este se marcó con cinta
“flagging” azul y una marca metálica con números sucesivos (ej. CA 3301, CA 3307).
Además de registrar información adicional de cada árbol, como la circunferencia a la
altura del pecho (CAP) tomada alrededor de 1.30 m de altura con excepción de los
árboles con raíces tablares, para los cuales se tomó el diámetro óptimo de medida y el
registrode su ubicación espacial tomando la distancia (metros) y la dirección (ángulo) a
un punto de referencia (árboles o puntos del sendero previamente georreferenciados),
lo que contribuye a la posterior identificación de esta fuente de alimentación en el
bosque.
4.2.4Rango de hogar.Dentro de los seguimientos de los grupos de estudio, se
registrócada 15 minutos la ubicación del grupo (o animal focal) dentro del fragmento. La
ubicación del grupo se determinó por [1] una distancia, [2] un ángulo y [3] un punto de
referencia. Esta fue medida (o estimada visualmente) lo más preciso posible, desde un
punto de referencia sobre el sendero que se encuentra marcado y georreferenciado
cada 25 metros o desde árboles de alimentación ya identificados, georreferenciados y
marcados con placas seriadas, lo que permite asignar un punto preciso a cada dato de
ubicación de los grupos.
45
4.2.5 Dispersión de semillas.Durante los seguimientos, se colectaron la mayor cantidad
de deposiciones provenientes de todos los individuos de la tropa, siempre y cuando
conociéramos la identidad del individuo o categorías de edad y sexo, descartándose las
encontradas casualmente. Cada muestra se colectó en una bolsa plástica
independiente y numerada secuencialmente, con el registro de la hora y localización
exacta de la deposición. Así mismo, se registró de quien fue la muestra (idealmente
con un nombre) sobre todo en caso de no ser del animal focal.De esta manera se
colectaron la mayor cantidad de muestras, las cuales fueron analizadas posteriormente
en la estación. En este estudio no se determinó distancia de dispersión ni procedencia
de semillas, debido a la imposibilidad de acceso a algunos lugares que la especie
visitaba frecuentemente ya la dificultad inicial para el reconocimiento de los individuos,
no permitieron realizar seguimientos diarios continuos; por lo cual solo se estimó el
número de semillas, especies y familias dispersadas y se determinó la ubicación de
dichas dispersiones.
Las muestras fecales fueron analizadas (una a una) en la estación. Se separaron las
semillas, se lavaron y cada semilla se contó e identificó con la ayuda de las guías de
campo realizadas por el laboratorio de dendrología de la universidad del Tolima. De
esta manera se pudo determinar el número de semillas correspondiente a cada especie
de planta en cada una de las muestras. Aquellas semillas de especies desconocidas se
asociaron a una morfo-especie, se le tomaran fotos y se determinaron posteriormente
con la ayuda de investigadores botánicos y apoyados en la bibliografía. Todas las
semillas con diámetro mayor a 3 mm fueron contadas individualmente, mientras que las
semillas pequeñas fueron asignadas a categorías (+ = 0 – 50 semillas; ++ = 50 -200
semillas y +++ = más de 200 semillas) (Link & Di Fiore, 2006).
46
4.3 ANALISIS DE DATOS.
4.3.1 Patrones de actividad diaria.Para el análisis de las categorías: descanso,
movimiento, alimentación, actividades sociales y otras actividades no sociales se
calcularon los registros instantáneos del tiempo invertido por el focal, sacando la media
de todos los registros focales realizados en el periodo de estudio. Los análisis se
llevaron a cabo con los muestreos de animal focal que tuvieranminimo N ≥ 6 registros
instantáneos de los 10 posibles.Primero se realizaron los análisisincluyendo los datos
de todos los individuos (incluyendo aquellos sin identificación individual al comienzo del
estudio en 2010) y posteriormente utilizando únicamente los muestreos focales de los
individuos identificados.Para evaluar diferencias en el patrón de actividades entre
machos y hembrasse utilizó una prueba paramétrica t-student siempre y cuando los
datos tuvieran una distribución normal o una no paramétrica U de Mann-Whitney
cuando los datos no tenían normalidad. Para contrastar la normalidad de los datos se
usó el Test de Shapiro–Wilk, seguido de una prueba de varianzas o test de
Fisher.Todas las pruebas estadísticas se realizaron mediante el programa estadístico
R.
4.3.2 Dieta.Desde los eventos de alimentación y registros de alimentación provenientes
de los focales, se calculó el porcentaje de tiempo en minutos empleado por los monos
cariblancos en la alimentación de las especies incluidas en su dieta, de la siguiente
manera:
% de alimentación= 100*[min (a1) + min (a2) +…min (an)] /N.
Min (a1): tiempo en minutos empleado por los grupos en alimentación para la especie
“1”.
N: tiempo total empleado en alimentación.
4.3.3 Rango de hogar.Con los datos de ubicación registrados para CA1 y CA2, se
calcularon las coordenadas UTM (Universal Transverse Mercator) ubicadas en la zona
47
18 N. Estas coordenadas se usaron para estimar el rango de hogar por dos métodos:
Kernel y Conteo de Grillas.Para el análisis de rango de hogar, se usó por convención,
la estimación del 95% de los datos, porcentaje más adecuado y que facilita la
comparación entre estudios. Mediante el método de Kernel, se calculóel rango de
hogar (95%)y las áreas núcleo (50%), usando el software ArcGIS ® 10.1 y la
herramienta Spatial analyst tools. Para el análisis de intensidad de uso del hábitat,
fueron identificadas las áreas más intensamente utilizadas por los grupos. Para tal
efecto, fue aplicado el método del número de localizaciones por unidad de espacio
(método de conteo de grillas o cuadriculas), para esto el área de estudio fue dividida en
cuadriculas de 50m x 50m (0.25 ha), se usó el software ArcGIS ® 10.1, y mediante la
herramienta Intersec, se ubicaron estos puntos de localizaciones en las grillas
correspondientes al sitio de estudio.
4.3.4 Dispersión de semillas.Para determinar el patrón espacial de dispersión de
semillas, se calcularon las coordenadas UTM y se introdujeron en el software ArcGIS ®
10.1. La estimación de la distribución geográfica de las semillas dispersadas por los
monos se determinó mediante los algoritmos de Kernel.
Para estimar el porcentaje de semillas dispersadas de cada especie vegetal por C.
albifrons en el lugar de estudio, se utilizó la siguiente fórmula:
% de semillas= (x1 * 100)/ N.
X1: número de semillas encontradas en las muestras fecales para la especie “1”
N: número total de semillas encontradas en las muestras.
Se analizaron las especies de semillas dispersadas por Cebus albifrons versicolor en el
lugar de estudio.A través de sus excretas, se cuantificaron las semillas de cada especie
vegetal en un análisis presencia-ausencia para obtener sus frecuencias de aparición
(FA) y porcentajes de aparición (PA). Para esto se utilizó la siguiente formula:
48
Frecuencia de aparición (FA)
FA=
FA: Frecuencia de aparición de cada especie de semilla.
N: Total de muestras fecales analizadas.
Porcentaje de aparición (PA)
PAi=
PAί: Porcentaje de aparición de la especie de semilla ί.
FAί: Frecuencia de aparición de la especie de semilla ί.
N: Suma de frecuencias de aparición de todas las especies de semilla.
Nₒ De muestras fecales que contienen una especie de semilla determinada.
N
FAi
N
100
00
49
5. RESULTADOS
5.1COMPOSICIÓN DE LOS GRUPOS.
Los bosques de San Juan de Carare son el hogar de cuatro especies de primates no
humanos, incluyendo tres grupos habituados de micos cariblancos (Cebus albifrons
versicolor). Se determinó la composiciónde dos de esos grupos, los cuales fueron el
foco de este estudio: grupo CA-I y CA-II. Para el grupo CA-I la identificación fue posible
solo para los adultos, debido a que la mayoría de sub adultos, juveniles e infantiles, no
poseen ninguna característica particular. Para el grupo CA-II se identificaron todos los
individuos, ya que es el grupo mejor habituado desde el año 2010; sin embargo, en los
infantiles esto no fue posible, pues aun no poseen ninguna característica particular.
Con la identificación de los individuos que componen las tropas I y II, fue posible
determinar el tamaño de cada una. CA-I está conformado por 17 individuos y el grupo
CA-II conformado por 22 individuos (Tabla 2 y 3).
Tabla 3.Composición grupal e identificación individual de la tropa CA-I.
GRUPO CA – I
SEXO EDAD NUMERO NOMBRE
Machos Adultos 4 Chaka
Rai
Bruno
Laku
Juveniles 1 N.I
Infantiles 2 N.I
Total 7
Hembras Adultas 5 Belén
Rebeca
50
Gaia
Luna
Sauca
Adultas con cria 1 N.I
Juveniles 2 N.I
Infantes 2 N.I
Total 10
Total individuos 17
Fuente: La autora.
Tabla 4.Composición grupal e identificación individual de la tropa CA-II.
GRUPO CA – II
SEXO EDAD NUMERO NOMBRE
Machos Adultos 7 Yacai
Marcel
Manuel
Tango
Nico
Chino
Moxi
Juveniles 2 Tuco
Tony
Total 9
Hembras Adultas 9 Lola
May
Chata
Negra
Sol
Eva
Ana
Tara
N.I
Juveniles 1 Coral
Infantes 3 XX
Total 13
Total individuos 22
Fuente: La autora.
51
5. 2 PATRÓN DE ACTIVIDAD.
5.2.1 Actividades. Con base en los seguimientos efectuados desde el año 2010 hasta
el año 2013, se logró obtener un total de 776 horas de seguimiento, 2225 registros
focales y 23266registros instantáneos del comportamiento de estos primates.
Del totalde registros obtenidos de las actividades desarrolladas por los dos grupos de
monos cariblancos, se encontró que Cebus albifrons versicolor invierte 43%, de su
tiempo alimentándose, 34% moviéndose, 18% descansando, 3% en actividades
sociales y 2% en otras no sociales (Figura 10).
Figura 10.Porcentaje del tiempo invertido en cada actividad por Cebus albifrons
versicolordurante el periodo de estudio.
Fuente: La autora.
Para el análisis de la proporción de tiempo invertido en las actividades entre machos y
hembras de los dos grupos de Cebus albifrons, solo se tomaron en cuenta los datos
que tenían N ≥ 6 registros instantáneos de los 10 posibles, descartando datos donde el
focal se encontraba fuera de vista. De esta manera, se analizaron un total de 1784
registros focales y 18529 registros instantáneos en 618 horas de seguimiento, teniendo
869 registros focales para machos y 915registros focales para hembras (Figura 11).
43%
18%
34%
2% 3%
ALIMENTACION
DESCANSO
MOVIMIENTO
OTROS
SOCIAL
52
Al comparar la proporción de tiempo invertido en cada actividad entre machos y
hembras de los dos grupos de estudio, se observa que en las categorías de
alimentación(t=1.135 df=27 p-value=0.2664), movimiento(t=1.9851 df=27 p-
value=0.05738), actividades sociales (W= 99 p-value=0.8132) y otras actividades no
sociales (W= 61 p-value= 0.05702)no se encontraron diferencias significativas. En
cuanto a descanso (W=32 p-value=0.0009253) si se observan diferencias
significativas.
Figura 11.Promedio del tiempo invertido en cada actividad por machos y hembras de
Cebus albifrons versicolor.
.
Fuente: La autora.
5.2.2 Sub-actividades de alimentación. Se obtuvieron 7712 registros de alimentación,
divididos en 3 categorías: Forrajeo, Alimentación de frutos y otros. Se observó que
Cebus albifrons versicolor en San Juan del Carare dedicó el 53.7% de su tiempo de
alimentación al forrajeo en el cual se incluye la alimentación de insectos, 42.3% en la
alimentación de frutos y4.0% ala alimentaciónde otros, en el cual incluimos la
alimentacióndesemillas, flores y vertebrados (Figura 12).
0%
5%
10%
15%
20%
25%
30%
35%
40%
45%
Hembras
Machos
53
Figura 12.Tiempo invertido por Cebus albifrons versicoloren sub-actividades de
alimentación.
Fuente: La autora.
Al realizar la comparación en el tiempo invertido en cada una de las sub-actividades de
alimentación entre machos y hembras tomando solamente los individuos plenamente
identificados y totalmente habituados, se encontró que los machos invierten el 61.1%
en forrajeo y alimentación de insectos, 36.2% en alimentación de frutos y 2.7% en
otros, mientras que las hembras invierten 44.2% en forrajeo y alimentación de insectos,
53.0% en alimentación de frutos y 2.8% en otros (Figura 13).
En cuanto a la sub-actividades de alimentación entre machos y hembras identificados,
se observan diferencias significativas en la proporción de tiempo invertido en
alimentación de frutos (t=3.5858, df=13, p-value =0.003321) y alimentación al forrajeo
(t=-3.5373, df=13, p-value =0.003644), sin diferencias significativas en alimentación de
otros ítems (t=0.2959, df=13, p-value=0.7719).
0,0%
10,0%
20,0%
30,0%
40,0%
50,0%
60,0%
AFR AFO AOT
Sub-actividades de
alimentación
54
Figura 13.Promedio de tiempo invertido en cada una de las sub-actividadesde
alimentación por hembras y machos identificados de Cebus albifrons versicolor.
Fuente: La autora.
5.3 DIETA.
La dieta de Cebus albifrons versicolorsegún los resultados obtenidos, fue
principalmente frugívora–insectívora. De los 7712 registros de eventos de alimentación,
53.7% fue dedicado al forrajeo (principalmente por insectos), 42.3%a alimentación de
frutos y 4.0% a la alimentación de otros ítems.
5.3.1 Composición de la dieta de Cebus albifrons versicolor.El tiempo total de
alimentación para la especie fue de 11832 minutos (aproximadamente 197 horas). El
ítem más consumido por Cebus albifrons versicolor fueron los frutos empleando un
91,2% del tiempo total, en forrajeo (principalmente por invertebrados) invirtieron un
3.6% de su tiempo y posteriormente, semillas, vertebrados, flores, huevos y aquellos
que no fueron representativos en la dietade estos se clasificaron como otros y en ellos
los monos cariblancos invirtieron 5.2% de su tiempo de alimentación (Figura 14).
0,0%
10,0%
20,0%
30,0%
40,0%
50,0%
60,0%
70,0%
AFO AFR AOT
Machos
Hembras
55
Figura 14.Porcentaje de la dieta de Cebus albifrons versicolor tomado de los eventos
continuos de alimentación. Nota: a partir de estos métodos no se registraron sino
algunos pocos eventos de consumo de insectos.
Fuente: La autora.
5.3.2 Diversidad de la dieta. De las 61 especies registradas en la dieta de C. albifrons
versicolor, 11 son de origen animal. Sin embargo, debido a la dificultad para determinar
los invertebrados consumidos por los micos, la mayoría de los taxa no fueron
identificados.Las 50restantes son especies vegetales y están agrupadas en 32 familias
(Anexo A). Las familias de plantas más consumidas por los monos cariblancos fueron
diez constituyendo el 80.7% del total de la alimentación, siendo la familia Moraceae una
de las más representativas, con el mayor tiempo de consumo invertido por los micos,
representada por dos especies (Ficus dendrocida, Ficus insipida.) y con un 31.5% de
consumo. Otras familias importantes en su dieta fueron Arecaceae (3 especies) con
14,8%del tiempo total de consumo, Annonaceae (2 especies) con 7,9%, Polygonaceae
(3 especies) con 6,8%, Rubiaceae ( 7 especies) con 5,4%, Anacardiaceae y
Sapotaceae (2 especies) con 3,5%, Lecitidaceae con 3% y por ultimo las familias
Fabaceae y Bignoniaceae con 2% del tiempo de alimentación. Las familias más
importantes fueron determinadas de acuerdo al tiempo de consumo, por lo cual se
incluyeron únicamente las que excedieron el 2% del total de alimentación (Figura 15).
91%
4%
5%
AFR
AFO
AOT
56
Figura 15.Familias consumidas con más frecuencia por Cebus albifrons versicolor.
Fuente: La autora.
Igualmente se seleccionaron las especies más consumidas por Cebus
albifronsversicolor, lo que representa el 87,25% del total de la dieta del grupo en el
área de estudio. Ficus dendrocidaresulta ser la especie con mayor consumo mostrando
un 31.1% del total de la alimentación, seguida de Bactris pilosa con 12.2%, Xylopia
amazonica con 6.7%, Coccoloba sp. 01 con 4.5%,Spondias mombin con 3.5%,
Pouteria baehniana con 2.8%, Elaeis oleifera 2.6%, Faramea callipes 2.5%, Inga sp con
2.4%, Coccoloba sp con 2.0% y Crescentia cujete con 2.0%. Las especies más
importantes fueron determinadas de acuerdo al tiempo de consumo, por lo cual se
incluyeron únicamente las que excedieron el 2% del total de alimentación (Figura 16).
0,0%
5,0%
10,0%
15,0%
20,0%
25,0%
30,0%
35,0%
Tiempo de consumo %
57
Figura 16.Especies más consumidas por Cebus albifrons versicoloren el área de
estudio.
Fuente: La autora.
Para la dieta animal se registraron 104 eventos de alimentación los cuales representan
un total de 493 minutos de consumo, estos eventos se encuentran divididos en
vertebrados con 63 minutos e invertebrados con 430 minutos. La especie Cebus
albifrons en el lugar de estudio consumió dos especies de vertebradoslo que constituyó
el 12.8% de consumo animal por parte de los cariblancos. De las especies de
vertebrados, una pertenece a la familia Hylidae con un 10.1% del consumo y la
segunda del orden Rodentia con un 2.7% del consumo. El consumo de invertebrados
estuvo representado principalmente por la clase insecta: Lepidoptera 25.4%,
Orthoptera 13.2%, Hymenoptera 10.1%, Coleoptera 9.9%, Odonata 7.1%, la clase
Arachnida 6.3%, con solo dos órdenes: Scorpionide con 1.9% y Araneae 4.4%,
Hemiptera 4.1%, Isoptera 0.8% e indeterminados con 10.3%(Figura 17).
58
Figura 17.Consumo de origen animal por parte de Cebus albifrons versicolor en el área
e estudio.
Fuente: La autora.
5.3.3 Variación mensual de la dieta.El análisis realizado para observar la variación de la
dieta en los diferentes meses durante los cuatro años deestudio, están dados por el
tiempo que la especie dedicó al consumo de cada ítem alimenticio. No se encuentran
registros de algunos meses debido a las temporadas invernales características de la
zona por lo tanto el muestreo no es homogéneo en los años que se ha venido
realizando la investigación.La variación mensual en porcentaje para cada uno de los
ítems incluidos en la dieta de Cebus albifrons versicolor se muestra en la Figura 18,
aquí los frutos fueron siempre los más consumidos durante todos los meses, aunque
en octubre y noviembre del 2010 se presentó un incremento en el tiempo de consumo
de otros ítems, como también el aumento en el consumo de insectos al final de la
temporada lluviosa.
0,0%
5,0%
10,0%
15,0%
20,0%
25,0%
30,0%
59
Figura 18.Tiempo mensual invertido en la dieta de los dos grupos de Cebus albifrons
versicolor, en San Juan del Carare.
Fuente: La autora.
5.4 RANGO DE HOGAR Y USO DELESPACIO.
En total se registraron 7630 puntos de ubicación para las dos tropas. Para el grupo CA-
I se obtuvieron 1853puntos y para el grupo CA-II 5777 puntos (Figura 19).
Todos los puntos de ubicación, fueron analizados con el algoritmo Kernel y conteo de
grillas. Mediante el algoritmo Kernelse estimó el rango de hogar (95%) y las áreas
núcleo (25%, 50%, 75%) de cada una de las tropas, encontrando que CA-I tiene un
rango de hogar de 38.8 ha y sus áreas de mayor uso son (25%) 4.0 ha, (50%) 9.2ha y
(75%) 17.6ha (Figura 20). Para el grupo CA-II se encontró que tiene un rango de hogar
de 49.0 ha y áreasde mayor uso de (25%) 5.0 ha, (50%) 11.8 ha y (75%) 22.5 ha
(Figura 21).
60
Figura 19. Distribución de los cariblancos en el área de estudio. Los puntos en el mapa
representan los puntos de ubicación de los grupos durante el tiempo de estudio.
Fuente: La autora.
61
Figura 20.Estimación del rango de hogar y áreas núcleo del grupo CA-I con el método
de Kernel.
Fuente: La autora.
62
Figura 21.Estimación del rango de hogar y áreas núcleo del grupo CA-II con el método
de Kernel.
Fuente: La autora.
Los resultados del tamaño del rango de hogar estimado a partir de conteo de grillas
para el grupo CA-Iarrojaron un tamaño de 20.8 ha correspondientes a 83 celdas, para
un 29.7% del uso total del fragmento y para CA-II con 37 ha, correspondientes a 148
celdas, para un 52.9% del uso total del fragmento.
Las zonas con mayor número de localizaciones se observan en las cuadrículas más
oscuras. Para CA-I las áreas de uso más intenso fueron 1.25 ha que representan el
2.0% (Figura 22), para CA-II, 3.25 ha que corresponden al 5% (Figura 23).
63
Figura 22. Densidad de uso mediante el método de conteo de grillas generada para
CA-I.
Fuente: La autora.
Figura 23.Densidad de uso mediante el método de conteo de grillas generada para
CA-II.
Fuente: La autora.
64
5.5 DISPERSIÓN DE SEMILLAS.
En este estudio se registraron en total 480 muestras fecales con sus respectivas
ubicaciones (Figura 24), de las cuales 314 se colectaron, lavaron y las semillas se
contaron e identificaron. La cantidad restante fueron muestras en donde solo se tomó
su registro, ya que eran depositadas en lugares de difícil acceso donde no se logró su
colecta. Del total de las muestras fecales analizadas (N = 314), el 88.6% contenían
semillas y en algunas colectas, se encontraron restos de insectos y pulpa de frutos
como Inga sp. y Faramea callipes. En total los dos grupos estudiados dispersaron
21003semillas de tamaños en un rango entre 1.5mm (especies de Ficus) a 16.5mm
(Randia armata) aproximadamente; llegando a identificar 32 especies, agrupadas en 21
familias (Anexo B).
Figura 24.Ubicación de muestras fecales.
Fuente: La autora.
65
Las muestras fecales analizadas tuvieron en su mayoría una (43%, n=135), dos (28%,
n=87) y tres especies de semillas (11%, n=34). El 11% (n=36) de las muestras no
contenían semillas. Sin embargo se registraron muestras hasta con 6 especies de
semillas diferentes (Figura 25). Las familias de las cuales los monos cariblancos
dispersaron un mayor número de semillas fueron: Moraceae (3 especies) con 76,8%,
Rubiaceae (6 especies) con 10,1%, Urticaceae con 9,8%, Araceae con 0,7%,
Salicaceae (2 especies) con 0,6% y Fabaceae con 0,6% (Figura 26). Las especies con
el mayor número de semillas dispersadas (más de 100) en el área de estudio fueron
10: Ficus dendrocida, Cecropia membranácea, Psychotria carthagenensis, Ficus
insípida, Genipa americana, Randia armata, Psychotria lupulina, Ficus sp, Philodendron
fragrantissimum e Inga sp (Figura 27). Así mismo, se tomaron las 10 especies con el
menor número de semillas dispersadas (menos de 13), las cuales se muestran en la
figura 28, estas fueron: Casearia aculeata, Guarea guidonia, Maripa sp, Posoqueria
latifolia, Spondias mombin, Chrysophyllum sp, Trichillia palida, Paullinia bracteosa,
Sarcaulus sp y Clavija sp.
Figura 25.Número de muestras que contenían 1, 2, 3, 4, 5 y 6 especies de semilla.
Fuente: La autora.
0
20
40
60
80
100
120
140
1 Sp 2 Sp 3 Sp 4 Sp 5 Sp 6 Sp
N
ú
m
e
ro
d
e
M
u
e
st
ra
s
Número de especies
66
Figura 26.Familias con el mayor número de semillas dispersadas.
Fuente: La autora.
Figura 27.Especies con mayor número de semillas dispersadas por C. albifrons
versicolor.
Fuente: La autora.
0,0%
10,0%
20,0%
30,0%
40,0%
50,0%
60,0%
70,0%
80,0%
Se
m
ill
as
d
is
p
e
rs
ad
as
%
67
Figura 28.Especies con menor número de semillas dispersadas por C. albifrons
versicolor.
Fuente: La autora.
La figura 29 nos muestra que el mayor número de semillas (más de 20) lo contenían el
57% de las muestras colectadas, mientras que el 32% de las muestras contenían entre
1 y 20 semillas, lo que se debe posiblemente al tamaño de la semilla, ya que la mayoría
de las colectas contenían semillas que no superan los 2mm y una sola deposición
llegaba a contener más de 50 de estas semillas (ej. Ficus sp). Tan solo en el 11% de
las muestras colectadas no se encontraron semillas sino restos de pulpa de frutos e
insectos.
68
Figura 29.Porcentaje del número de muestras que contenían 0, entre 1 y 20 y más de
20 semillas.
Fuente: La autora.
La tabla 5, muestra las frecuencias de aparición (FA)y los porcentajes de aparición (PA)
de cada una de la especies de semillas encontradas en las colectas. Ficus dendrocida,
Genipa americana, Psychotria carthagenensis, Inga sp, Cecropia mambranacea y
Psychotria lupulinason las especies que presentan los mayores PA.
Tabla 5. Frecuencias de aparición (FA) y porcentajes de aparición (PA) para cada una
de las especies de semilla encontradas en las muestras colectadas durante todo el
periodo de estudio.
especie Familia #semillas #Muestras %FA %PA
Ficus dendrocida Kunth Moraceae 15550 116 36,9% 25,5%
Genipa americana L. Rubiaceae 397 49 15,6% 10,8%
Psychotria carthagenensis Jacq Rubiaceae 1047 47 15,0% 10,4%
Inga sp. Fabaceae 133 31 9,9% 6,8%
Psychotria lupulina Benth. Rubiaceae 294 30 9,6% 6,6%
Cecropia membranácea Urticaceae 2060 30 9,6% 6,6%
Philodendron fragrantissimum Araceae 150 21 6,7% 4,6%
Faramea capillipes Müll. Arg. Rubiaceae 62 20 6,4% 4,4%
Bactris pilosa H. Karst. Arecaceae 49 19 6,1% 4,2%
69
Randia armata (Sw.) DC. Rubiaceae 315 19 6,1% 4,2%
Hasselttia floribunda Salicaceae 85 12 3,8% 2,6%
Coccoloba sp Polygonaceae 30 11 3,5% 2,4%
Chondodendron tomentosun Menispermaceae 20 6 1,9% 1,3%
Strychnos sp. Loganiaceae 18 5 1,6% 1,1%
Ficus insipida Moraceae 400 5 1,6% 1,1%
Paullinia bracteosa Radlk. Sapindaceae 6 3 1,0% 0,7%
Sarcaulus sp. Sapotaceae 7 3 1,0% 0,7%
Clavija sp. Theophrastaceae 13 3 1,0% 0,7%
Cordia collococca L. Boraginaceae 35 3 1,0% 0,7%
Ficus sp. Moraceae 175 3 1,0% 0,7%
Chrysophyllum sp. Sapotaceae 2 2 0,6% 0,4%
Trichillia palida Meliaceae 2 2 0,6% 0,4%
Pseudomalmea boyacana Annonaceae 14 2 0,6% 0,4%
Eugenia biflora (L.) DC. Myrtaceae 19 2 0,6% 0,4%
Guazuma ulmifolia Lam. Malvaceae 50 2 0,6% 0,4%
Tetrathylacium johanseni Standl. Salicaceae 50 2 0,6% 0,4%
Xylopia amazonica R.E. Fr. Annonaceae 15 1 0,3% 0,2%
Casearia aculeata Flacourtiaceae 1 1 0,3% 0,2%
Guarea guidonia Meliaceae 1 1 0,3% 0,2%
Maripa sp Convolvulaceae 1 1 0,3% 0,2%
Posoqueria latifolia Roem. &
Schult.
Rubiaceae 1 1 0,3% 0,2%
Spondias mombin Annacardiaceae 1 1 0,3% 0,2%
Fuente: La autora.
La figura 30, muestra los porcentajes de aparición más representativos para lasfamilias
de las especies de semillas analizadas. Las familias Rubiaceae (36.6%) y
Moraceae(27.3%) muestran los mayores porcentajes de aparición, pues estas son
familias representadas por varias especies dispersadas (6 y 3 Sp respectivamente);
seguido de Fabaceae (6.8%), Urticaceae (6.6%), Araceae (4.6%), Arecaceae (4.2%),
Salicaceae(3.1%) yPolygonaceae (2.4%).
70
Figura 30.Familias de las especies de semillas dispersadas con los mayores
porcentajes de aparición.
Fuente: La autora.
0,0%
5,0%
10,0%
15,0%
20,0%
25,0%
30,0%
35,0%
40,0%
P
o
rc
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n
ta
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d
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ió
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A
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71
6. DISCUSION
6.1 COMPOSICION DE LAS TROPAS.
En San Juan de Carare, los micos cariblancos (Cebus albifrons versicolor) viven en
grupos sociales estables conformados por varios machos y hembras adultas con sus
crías, juveniles e infantes, con un evidente númerode hembras adultas mayor al
número de machos adultos en losdos grupos estudiados. Se observa que desde el año
2010, inicio de este estudio, el número de individuos que compone los grupos se ha
mantenido a través del tiempo, sin embargo durante el muestreo, se percibe la
ausencia de algunos machos y la permanencia de todas las hembras, lo que es
atribuido a su compleja organización (Bergstrom & Fedigan, 2010; Fedigan et al, 1996).
Dependiendo delas condiciones del hábitat y la disponibilidad de recursos es posible
llegar a encontrar hasta 36 individuos por tropa (Robinson 1981, Kinzey 1997). En este
caso, los tamaños reportados para los dos grupos en el fragmento estudiado se
encuentran por encima de los rangos reportados en los estudios realizados al oriente y
suroriente de Colombia (Palacios, 2002; Defler, 1979; Terborgh, 1983). Al oriente, en
tres localidades de la cuenca baja de los ríos Caquetá y Apaporis encontraron grupos
de 9 y 10 individuos (Palacios, 2002); mientras que en el departamento de Vichada,
hacia el sur, hallaron grupos con tamaños de 8 a 15 individuos, lo que es atribuido
principalmente a la interacción competitiva con Cebus apella. No obstante, al oriente de
este departamento, Defler (2003),reporta grupos con 35 individuos (Defler, 1979;
Terborgh, 1983); un registro mayor a nuestros resultados, lo que posiblemente es
debido a que en San Juan conviven simpátricamente cuatro especies de primates:
mono araña (Ateles hybridus), mono aullador (Allouatta seniculus) mono nocturno
(Aotus griseimembra) y la subespecie objeto de estudio mono cariblanco (Cebus
albifrons versicolor) en un pequeño fragmento de bosque, motivo por el cual es posible
que la interacción competitiva intra e interespecífica aumente, aumentando así la
competencia por el acceso a los recursos (Aldana, 2009).
72
Igualmente, se considera importante resaltar que los registros de los rangos que
conforman los grupos de Cebus albifronsversicolor en el área de estudio están dentro
delos rangos reportadosen estudios realizados a la especieCebus capuccinusen países
como Costa Rica (15–23 individuos) y Panamá (5 - 24 individuos), y Cebus apella en
Argentina (7 a 30 individuos); los cuales cuentan con áreas de estudio más extensas,
excepcionalmente ricas y diversas (Wehncke& Dominguez, 2007). Esto destaca las
cualidades de la especie objeto de estudio, especialmente su tolerancia a hábitats
fragmentados y su capacidad de adaptación, lo que beneficia enormemente sus
poblaciones y su permanencia en el territorio colombiano (Defler, 2003).
6.2 PATRON DE ACTIVIDADES.
El patrón de actividad de Cebus albifrons versicolor en San Juan de Carare se ve
representado principalmente por la alimentación. En esta actividad dedica el 43% de
su tiempo, seguido de movimiento en la que invierte el 34% del tiempo, posiblemente
en busca de fuentes de alimentación y recursos los cuales varían espacio-
temporalmente dentro del bosque (Gómez-Posada, 2009; Marsh 2003). Aunque
losporcentajes del tiempo invertido en estas actividades sean diferentes comparado
con otros realizados a la especie y reportados en diferentes estudios (Stevenson et al.,
2000; Terborgh, 1983), se ha observado, teniendo en cuenta los resultados de
investigaciones preliminares a esta (De la cadena, 2012; Alvaréz, 2013) que su patrón
de comportamiento no se ha alterado, debido a que esta es una especie muy activa,
con elevadas tasas metabólicas (Terborgh, 1983) porlo cual para suplir sus
requerimientos energéticos debe moverse intensivamente durante el día y así
alimentarse como su principal actividad (Freese & Oppenheimer, 1981;Robinson, 1986;
Stevenson et al., 1991;Terborgh, 1983; Zhang, 1995).
Por otro lado, Terborgh (1983) indica que el grupo estudiado en Manú (Perú) invirtió
18% de sutiempo descansando, el mismo porcentaje invertido por los grupos
estudiados en San Juan. Este porcentaje es mínimo en comparación con los obtenidos
en alimentación y movimiento, debido a que solo se observa descanso hacia medio día,
73
y esto, autores lo relacionan con el incremento de la temperatura ambiental (Fragaszy
et al., 2004). No obstante, los machos tuvieron más registros de descanso que las
hembras, las cuales se observaron en constante movimiento, esto es debido a la
necesidad que sienten los machos de proteger su grupo y vigilar el entorno, mientras
las hembras se encargan de conseguir el alimento que supla tanto los requerimientos
metabólicos de ellas como el de las crías (Abondano & Link, 2012; Bergstrom&Fedigan,
2010; Jack, 2001; Rose & Fedigan, 1995).
Los porcentajes menores observados en el tiempo invertido en actividades sociales y
en otras no sociales, son similares al reportado por estudios a grupos del genero
Cebusen hábitats naturales y con variación espacio-temporal de los recursos (Freese &
Oppenheimer, 1981; Oppenheimer, 1982; Stevenson et al., 1991; Terborgh, 1983).
Contrario a esto, Gómez-Posada (2009), estudio el patrón de actividad y alimentación
deun grupo silvestre de micos maiceros del Parque Nacional Natural Tinigua (Meta,
Colombia), el cual fue aprovisionado durante más de 10 años, disfrutandode una
fuente de alimento con gran contenido calórico y sin variación espacio-temporaly
encontró que el grupo destinó el tiempo invertido en desplazamientos y búsqueda de
alimento a otras actividades como descanso e interacciones sociales, actividad en la
que invirtieron el 13% de su tiempo.A esto,Terborgh(1983) afirma que ese tiempo
dedicado a actividadescomo interacciones sociales y descanso depende de la
satisfacción de las necesidadesprimarias como la alimentación.
En cuanto a las sub-actividades de alimentación, el porcentaje de los registros en los
que la especie se dedicó al forrajeo (principalmente en busca de insectos) fue del
53.7%, un valor alto,ya queeste es un comportamiento que se presenta solo en épocas
de escasez de frutos (Defler, 2003,Wehncke& Dominguez, 2007). Para el consumo de
frutoslos resultados indican un 42.3% de los registros, similar a lo reportado para el
género, en dónde los frutos siempre ocuparon más del 40% de la dieta (Freese&
Oppenheimer, 1981; Robinson, 1986; Stevenson et al., 2000; Zhang, 1995). Este
patrón demuestra claramente la necesidad de un balance energéticoentre proteínas y
carbohidratos en su alimentación, representado en la alternancia entre elconsumo de
74
artrópodos y frutos a lo largo del día (Janson& Boinski, 1992; Gómez-Posada, 2009), lo
que favorece la adaptación de la especie a una gran diversidad de hábitats, en los
cuales despliegan unaamplia variación ecológica y conductual (Brown y Zunino, 1990;
Zhang, 1995; Defler, 2003).
6.3 DIETA.
La actividad de los Cebus se centra en la búsqueda de alimento (Defler, 2003; Mitchell,
1989; Terborgh, 1983) el cual escogen en base a su valor nutritivo y disponibilidad
(Cant & Temerin, 1984; Milton, 1980; Robinson, 1986; Terborgh, 1983), siendo los
frutos y artrópodos sus dos principales recursos, ya que de ellos obtienen la energía y
proteína necesarias para sus actividades vitales (Fragaszy et al, 2004). En San Juan,
los cariblancos son considerados frugívoros no-estrictos y cumplen con una dieta
omnívora, aprovechando una ampliavariedad de recursos, que incluyeron
principalmente artrópodos, seguido del consumo de semillas, pequeños vertebrados,
flores, huevos y partes vegetales (Aldana, 2009; De la Cadena, 2012; Alvaréz, 2013).
Sin ser frugívoros estrictos, invirtieron el mayor porcentaje (91.2%)de su tiempo total de
alimentación al consumo de este ítem.Estos resultados, corresponden con lo reportado,
en donde se manifiesta que su dieta se compone principalmente por frutos y que otras
partes vegetales como flores y cogollos la complementan (Defler, 2003; Fragaszy et al.,
2004; Hladik & Hladik 1969; Mitchell 1989; Stevenson et al., 1991;Terborgh, 1983;
Wehncke et al, 2003); y esto fue notable al observarse el consumo de 50 especies
vegetales en su dieta, con preferencia por especies de la familia Moraceae (en especial
Ficus dendrocida), Arecaceae, Annonaceae, Polygonaceae y Rubiaceae.
Varios estudios reportan gran diversidad de especies de plantas en la dieta de Cebus
(Wehncke & Dominguez, 2007).En un estudio realizado sobre la Isla de Barro Colorado
(Panamá), Wehncke y colaboradores (2003) encontraron que Cebus capuccinus
consumio 105 especies de plantas diferentes. Terborgh (1983), registra 73 especies y
Defler (2003) reporta un estudio realizado en el departamento del Vichada en donde se
75
registran 40 especies de plantas consumidas.Wehncke & Dominguez, (2007) reportan
los estudios realizados para Cebus capuccinus en el Parque Nacional Palo Verde
(Costa Rica) y Cebus apella en el Parque Nacional Iguazú (Argentina) en donde se
registra el consumo de 30 y 14 especies de plantas respectivamente. Estos resultados
muestran que a pesar de ser su hábitat un bosque con alto grado de fragmentación,
ubicado en una zona inundable del Magdalena medio, en donde la diversidad de
plantas es limitada en comparación con una zona de tierra firme (Villanueva, 2008),aún
conserva características importantes que hacen posible el sostenimiento de la especie
(Aldana, 2009).
Las especies de plantas más representativas fueron Ficus dendrocida, Bactris pilosa y
Xylopia amazónica quienes presentaron el porcentaje más alto del tiempo de
alimentación total, lo cual coincide con lo registrado por Kinzey (1997), además de ser
abundantes y fructificar a lo largo del año (Di Fiore et al, 2008).Estudios consideran
queFicus es el género más abundante tanto del bosqueestudiado como en todo el neo-
trópico (Janzen, 1979; McKey, 1989; Nason et al., 1998), siendo un recurso clave para
la supervivencia de los primates, que incluso durante los períodos de escasez general
de alimentos cuentan con la probabilidad de encontrar en un momento dado árboles en
fructificación (Dunbar, 1998;Terborgh, 1986), al igual que Bactris pilosa y otras
especies de la familia Arecaceae (ej. Elaeis oleífera) ya quesus flores y frutos son
recursosalimenticios importantes para muchos animales (Henderson, 2002;Zona
&Henderson, 1989), y algunas palmas se han considerado especiesclave, pues sus
frutos son importantes para losfrugívoros durante períodos de escasez (Peres, 1994).
En cuanto a la dieta animal la cual es su principal fuente de proteína, la especie invirtio
el 4.1% de su tiempo total de alimentación, primando el consumo de artrópodos del
orden Lepidoptera, Orthoptera e Hymenoptera con un 3.6% del tiempo de alimentación,
resultados que muestran concordancia con lo encontrado por Kinsey (1997) quien
identifica estos ordenes como los más consumidos. En este estudio a comparación de
estudios anteriores es notable el aumento en el consumo de invertebrados lo que
posiblemente se relaciona con un aumento de estas fuentes de proteínas en el área de
76
estudio. El total del tiempo restante de alimentación fue invertido en el consumo de
pequeños vertebrados como ranas y roedores.
Durante la investigación, la especie dedico el 91.2% al consumo de frutos y un 3.6% al
consumo de artrópodos. Estudios realizados a las especies de este género muestran
diferencias en cuanto a los porcentajes del tiempo invertido en el consumo tanto de
frutos como insectos. Freitas et al. (2008) reportan para un grupo de maiceros un
consumo de frutos del47% y de material animal el 9%. Terborgh (1983) reporta un bajo
consumo de material vegetal (16% dela dieta) y un alto consumo de insectos (50%).
Stevenson etal. (2000) reportan un consumo de frutos del 33% y deinsectos del 43%.
Los resultados indican que tanto la disponibilidad de frutos como de insectos
determinan su dieta; en este caso el bajo contenido de proteínas de algunos alimentos
es compensado con un alto consumo de frutaa lo largo del día (Milton 1984). Esto
demuestra claramente la adaptabilidad de la especie a diferentes hábitats y la
versatilidad en su alimentaciónusando una gran diversidad de recursos, accediendo a
ellos en la misma medida en la que se encuentren disponibles y de acuerdo con lo
ofrecido en cada localidad (Gómez-Posada, 2012)
6.4 RANGO DE HOGAR Y USO DEL ESPACIO.
De acuerdo con el registro de las ubicaciones obtenidas, para CA-I se estima un rango
de hogar de 38.8 ha, con un área núcleo de 9.2ha, y para CA-II un rango de hogar 49.0
ha y área núcleo de 11.8 ha. En relación a lo reportado, los resultados obtenidos son
considerablemente bajos ya que varios estudios indican rango de hogar y áreas
núcleomás extensas (Defler, 1979; Matthews, 2009; Terborgh, 1983; Wehncke &
Domínguez, 2007). Estudios preliminares a este, como el realizado por De la cadena
(2012) reporta rangos de hogar más pequeños, es decir, para el grupo CA-I 23.2 ha y
para CA-II un rango de hogar de 33.3 ha, lo que indica que las tropas con el tiempo han
aumentado su espacio colonizando nuevas áreas dentro del bosque.
77
En Perú, Terborgh (1983) encontró para la especie un rango de hogar ≥150 ha y un
área vital de 85ha, mientras que en el Vichada un grupo utilizó un área de dominio vital
de 120 ha (Defler, 1979). Matthews (2009) reporta para un grupo del amazonas
ecuatoriano un rango de hogar de 240 ha, cercano a los resultados de Rímoli (2008)
quien registrapara poblaciones de Cebus nigritus al sur de Brasil 268 ha de su rango de
hogar; en el parque nacional Iguazú (Argentina) se encontró para un grupo de Cebus
apellaun área de dominio vital de 170 ha, y para Cebus capuccinus, sobre la isla Barro
Colorado (Panamá) y Palo Verde (CostaRica) rangos de hogar de 150 ha y 70 ha
respectivamente (Wehncke & Domínguez, 2007). Es evidente que en San Juan la
especie ocupa un rango de hogar muy pequeño en comparación con los publicados
para el género Cebus,teniendo en cuenta las diferencias entre los tamaños de las
áreas estudiadas y las características particulares de cada hábitat(Fragaszy et al.
2004). Sin embargo, estos rangos de hogar son el resultado de la adaptación a
pequeños fragmentos en los cuales ellos pueden sobrevivir, donde los recursos y el
espacio son posiblemente el principal limitante para las poblaciones de primates,
además de la influencia que esto ejerce sobre el patrón normal de comportamientode
las especies (Abondano & Link, 2012). Segura (2014, datos sin publicar) afirma que el
tamaño del fragmento es un limitante para los movimientos de los cariblancos y que
grupos que habitan pequeños fragmentos pueden recorrer más de una vez en el día la
totalidad del mismo.
El tamaño del grupo también puede tener relación con las variaciones en el tamaño del
rango de hogar, donde los grupos más grandes suelen tener un rango de hogar mayor
(Majolo et al, 2008). En este caso,CA-II quien presenta más individuos dentro de su
grupo, tiene un rango de hogar mayor que el grupo CA I, y esto indudablemente
permite su sostenimiento dentro delárea, ya que son mayores las necesidades
nutricionales de grandes grupos y por lo tanto deben usar mayores áreas donde la
disponibilidad de alimento es alta con el fin de contrarrestar los costos de la
competencia alimenticia intragrupal (Asensio, Schaffner & Aureli, 2011). Por otro lado,
se tiene que los factores climáticos pueden ser claves en el tamaño del rango de hogar
de muchos animales y que los ambientes cálidos llevan al uso de áreas pequeñas que
78
proporcionen sombra y microhábitats más fríos (Campos et al, 2014), lo que muy
posiblemente experimentan las poblaciones del Magdalena Medio, ya que es una zona
cuya temperatura promedio es de 28°C y en época de verano puede alcanzar
temperaturas de más de 35°C influyendo en la intensidad de uso del espacio por los
cariblancos.
El método kernel registró estimaciones de las áreas núcleo y rango de hogar
superioresa lo cuantificado mediante conteo de grillas, el cual puede ser un método
más aproximado al tamaño real de uso de este fragmento por los cariblancos, ya que
este análisis solo incluye puntos de áreas con localizaciones incluidas, donde los
tamaños de celdas pequeñas pueden reducir el error en los cálculos del rango de hogar
de áreas pequeñas, pues reducen la posibilidad de colocar ubicaciones en celdas
equivocadas y delimitan el perímetro incluyendo solo áreas usadas (Sterling et al.
2000). Según Kinzey (1997), el tamaño del área de la vivienda depende de la
distribución de las frutas, y son las zonas más oscuras observadas mediante el
análisis de conteo de grillas, es decir las zonas más intensamente usadas, donde
posiblemente existe una concentración de sus principales recursos.
6.5. DISPERSION DE SEMILLAS.
Las deposiciones colectadas contenían en total 21003 semillas, con la identificación de
32 especies, agrupadas en 21 familias.En esta investigación, la cual sintetiza datos de
cuatro años de estudio, se amplía la diversidad de las semillas dispersadas, pues se
toman datos de análisis de fecas de todas las épocas desde el año 2010 hasta el año
2013, lo que evidencia el acceso a diferentes especies frutales de acuerdo a lo ofertado
por el bosque.
Datos similaresal encontrado en este estudio lo reportan Wenhcke y Dominguez (2007)
quienes al sintetizar información sobre la dispersión de semillas de dos especies de
Cebus (Cebus capuccinus y Cebus apella) en tres bosques neotropicales diferentes,
encontraron que el 98% de las muestras tomadas en Isla Barro Colorado (Panamá), el
79
93% de las tomadas en Palo Verde (Costa Rica), y el 88% en Iguazú (Argentina)
contenían semillas intactas y viables para su germinación y establecimiento, llegando a
identificar en Iguazú=32, BCI=68 y PL=61 especies. En este caso se puede decir que
este es un bosque con baja riqueza de especies en relación con otros bosques
estudiados, como resultado de la degradación en el pasado (Dueñas et al, 2007).
Los resultados obtenidos y los encontrados en la literatura indican que aunque los
monos cariblancos no sean frugívoros estrictos, esto no impide que sean efectivos
agentes dispersores de semillas para la mayoría de especies de plantas que consumen
(Wenhcke & Dominguez, 2007), ya que la dispersión efectiva de semillas es definida
como la contribución que un agente dispersor hace a los procesos reproductivos de
una planta, determinado por la cantidad de semillas dispersadas y la calidad con la cual
las semillas son dispersadas (Schupp, 1993; 2002), en este caso elgran porcentaje de
semillas encontradas en cada una de las muestras, completas e intactas, evidencia el
suave tratamiento y limpieza que recibieron durante su paso por el tracto digestivo del
mico, aumentando la posibilidad de sobrevivencia (Levi &Peres, 2013; Valenta &
Fedigan 2009;Wehnke et al, 2003; Wehnke & Dalling, 2005).
De las especies vegetales identificadas en las muestras Ficus dendrocida presento el
mayor porcentaje de aparición (PA). Si bienFicus sp presenta frutos pequeños, estos
son carnosos, dulces y se producen en abundancia; al consumirlos en grandes
cantidades los cariblancos podrían cubrir buena parte de sus requerimientos
energéticos. Wehncke et al, (2003) reporta que el 90% de las muestras fecales
colectadas para su estudio contenían semillas de Ficus y Cecropia.Ficus
sprepresentala dieta de esta especie como la de otros primates,entre ellosAteles
belzebuth(Link & Di Fiore 2006), Ateles geoffroyi (Dominguez- Dominguez et al, 2006) y
Allouatta caraya (Bravo et al, 1995), siendo el género más abundante y un recurso
clave en los bosquesneotropicales (Nason et al., 1998). De esta manera podemos
argumentar que los cariblancos tienen un aporte positivo al proceso de dispersión de
Ficus sp ya que transportaron una gran cantidad de semillas lejos de la planta madre,
evitando el efecto parental y sin ningún daño mecánico, talvez por su pequeño tamaño.
80
Otras especies de plantas favorecidas por este agente dispersorsegún sus altos PA
fueron: Genipa americana, Psychotria carthagenensis, Inga sp, Cecropia membranacea
y Psychotria lupulina, que en su mayoría pertenecen a la familia Rubiaceae, una de las
familias más ricas de la región del Magdalena Medio (Balcázar-Vargas et al, 2000). Por
lo general, estas semillas son de tamaño reducido propias de especies pioneras, típicas
de un bosque en sucesión secundaria (Lang & Knigth, 1983; Finegan, 1996), que por
su tamaño, pueden ser dispersadas a grandesdistancias, y carecen de tejido de
reserva que lespermita subsistir por mucho tiempo después de su dispersión (Dalling,
2002); claro está, que el contenido de humedad de este tipo de bosques favorece su
germinación (Khurana & Singh, 2001). Las semillas pertenecientes a especies de las
familias Rubiaceae y Moraceaefueron las que se encontraron más frecuentemente en
las muestras fecales colectadas, las cuales corresponden a las familias predominantes
enlos bosques neotropicales debido a su gran diversidad de especies (Balcázar-Vargas
et al, 2000; Cabrera-Condarco, 2005). Estas familias constan de especies vegetales
claves cuya función e importancia tienen que ver con que gracias a ellas muchas
especies de fauna no sufren ni carecen de alimento pues su producción de frutos es
predecible y casi permanente (Linares-Prieto, 2000).
Aunque el rango de hogar de los grupos estudiados fue bajo (66 ha) en comparación
con otros reportados (Defler, 1979; Matthews, 2009; Terborgh, 1983; Wehncke &
Domínguez, 2007), el bosque ofreció gran variedad de recursos, distribuidos
heterogéneamente tanto en tiempo como espacio (Janson, 1998; Peres, 1994; Shultz &
Noe, 2002; Zhang, 1995). C. a. versicolor es considerado frugívoro no estricto (ya que
este tipo de frugívoros consumen única y abundantemente frutos), sin selectividad
sobre determinadas especies, lo que resulta en la posibilidad de varias visitas a
diferentes especies de plantas a largo del día (Wenhcke & Dominguez, 2007). Los
resultados de su dieta indican que durante todos los meses de muestreo primo el
consumo de frutos, lo que indica que respondieron positivamente a la oferta de este
recurso, con la posibilidad de explorar todo su rango de hogar. Además, se evidenció
una gran flexibilidad en su dieta, consumiendo frutos no apetecidos por las otras
especies de primates presentes en el fragmento; esto, posiblemente como método de
81
adaptación para contrarrestar la competencia interespecífica que enfrenta (Aldana,
2009).
Otro punto clave en la contribución a la dispersión de semillas en los bosques
neotropicales por parte de esta primate en su comportamiento y organización social, ya
que mantienen en grupos de 15 a 22 individuos (según lo observado en el área de
estudio), esparcidos en cierto perímetro, pues no todo el grupo entra a alimentarse a un
solo árbol, sino que todos exploran diversas fuentes (Janson, 1985), realizando visitas
a la mayoría de individuos de todas las poblaciones de especies de plantas, durante el
día, temporada y año (Schupp, 1993), produciendo defecaciones asincrónicas y en
pequeñas cantidades por todos los miembros del grupo, depositando semillas en todos
los lugares dentro de su rango (Figura 23) (Zhang & Wang, 1995; Schupp et al, 2002),
pues la calidad de la dispersión influye tanto el tratamiento que las semillas reciben por
parte del dispersor, como los patrones espaciales en los cuales estas son depositadas
(Schupp 1993, 2002).
82
7. CONCLUSIONES.
Cebus albifrons versicolor tiene amplia flexibilidad y gran habilidad para modificar su
conducta en respuesta a diferentes condiciones ecológicas como lo son la alteración
del hábitat, la cantidad,distribución y predecibilidad de los recursos alimenticios, la
presión predadora,etc., mostrando éxito en la adaptación a este tipo de bosques
altamente fragmentados.
En el área de estudio, la especie estuvo alimentándose y moviéndose la mayor parte
de su tiempo en busca de recursos para satisfacer sus altos requerimientos
metabólicos. Ya que estos varían espacio-temporalmente, encontrarlos es vital para su
mantenimiento, razón por la cual no dedican mucho tiempo a otras actividades como
interacciones sociales y descanso.
El tamaño del rango de hogar y las áreas núcleo puede variar según el método que se
use para su estimación, para esta investigación el que se ajusta más a las condiciones
del estudio, teniendo en cuenta que el fragmento es pequeño, es el método del conteo
de grillas.
Aun siendo esta especie un prominente grupo de frugívoros no estrictos, se registró
una amplia dieta principalmente frugívora. Además, debido al proceso de endozoocoria,
la especie movió semillas lejos del árbol parental, con deposiciones de semillas
dispersas en diferentes puntos del bosque a través de frecuentes y asincrónicas
defecaciones por parte de todos los miembros del grupo.De esta manera se puede
llegar a sugerir el profundo efecto que tiene la especie sobre la estructura de la
vegetación y la diversidad del hábitat en que viven, principalmente por su rol como
dispersores.
83
La investigación realizada a C.a. versicolor por la Fundación Proyecto Primates registra
un comportamiento similar al reportado y este patrón se ha mantenido durante toda la
investigación, sin observarse ningún cambio al incluir más datos.
Los estudios a largo plazo son muy importantes, ya que a partir de estos se tiene la
posibilidad de hallar evidencia o no de un cambio, debido a un análisis de base de
datos mucho más amplia que brinde fiabilidad a los resultados.
84
RECOMENDACIONES
Considero importante que la Fundación cuente con el personal adecuado para el
mantenimiento de los senderos, ya que son fundamentales para el seguimiento de los
grupos de estudio.
Se recomienda más divulgación de la investigación llevada a cabo por la Fundación
Proyecto Primates, que interese e incentive la inversión o aportes económicos con el fin
de adquirir equipos y elementos que contribuyan a optimizar y hacer más eficiente el
trabajo de campo; Conseguir un medio más adecuado de transporte fluvial para poder
agilizar la entrada al bosque y evitar faltar al sitio de estudio en las épocas de
inundación, como también lograr ampliar la estación para que esta tenga la capacidad
de albergar más investigadores.
Mayor continuidad en la toma de datos y estudios a largo con el propósito de obtener
resultados confiables en cuanto a comportamiento, ecología, estado de las poblaciones
y la forma como estas están siendo afectadas por el impacto antropogénico.
Llevar a cabo una investigación que describa las características del banco de semillas
en el fragmento de bosque estudiado, y porque no, una descripción de las
características el banco de semillas de los potreros aledaños al sitio de estudio, que
permita obtenerinformación sobre el estado de sucesión, el grado de perturbación, los
mecanismosde dispersión de semillas y, de manera indirecta, el tipo de fauna asociada
y las posibles fuentes de propágulos, entre otros aspectos.
Se recomienda no dejar de lado los estudios fenológicos en el área de estudio, ya que
esto permite ver los patrones de la oferta de recursos frutales a lo largo del año y la
respuesta de las especies a la disponibilidad de frutas en área adversas.
85
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109
ANEXOS
110
Anexo A. Especies vegetales consumidas por Cebus albifrons versicolor en el área
de estudio.
FM SP MN %
Capparidaceae Capparis 2 0,005%
Araceae Anthurium sp. 2 0,005%
Meliaceae Guarea guidonia 3 0,005%
Sapindaceae
Talisia sp. 3 0,005%
Salicaceae Hasselttia floribunda. 5 0,005%
Convolvulaceae Maripa 5 0,005%
Meliaceae Trichilia 5 0,005%
Sapindaceae Paulinia bracteosa 7 0,1%
Phyllanthaceae Margaritaria 8 0,1%
Rubiaceae Palicourea 8 0,1%
Arecaceae Desmoncus sp. 12 0,1%
Malvaceae Vasivaea sp. 12 0,1%
Flacurtiaceae Tetrathylacium sp. 15 0,1%
Esterculiaceae Errania 17 0,1%
Crisobalanaceae Hirtella c.f mutisii 17 0,1%
Rubiaceae Posoqueria sp. 20 0,2%
Urticaceae Cecropia sp. 21 0,2%
Euphorbiaceae Mabea occidentalis 25 0,2%
Picramniaceae Picramnia 26 0,2%
Myrtaceae Eugenia 27 0,2%
Rubiaceae Randia armata 28 0,2%
Flacurtiaceae Casearia c.f aculeata 32 0,3%
Rubiaceae Psychotria lupulina Benth. 34 0,3%
Tiliaceae Luehea sp. 36 0,3%
Theophrastaceae Clavija sp. 44 0,4%
Ulmaceae Guazuma ulmifolia 46 0,4%
Polygonaceae Cocoloba sp. 02 47 0,4%
Moraceae Ficus insipida 47 0,4%
Lecitidaceae c.f Schweilera pittier 58 0,5%
Rubiaceae Psychotria carthagenensis
Jacq
60 0,5%
Sapotaceae Sarcaulus sp 85 0,7%
Mircinaceae Stylogyne 85 0,7%
Lecitidaceae Gustavia sp. 86 0,7%
Loganiaceae Strychnos sp. 87 0,7%
Flacurtiaceae Lindacheria laurina 101 0,9%
Clusiaceae Garcinia sp. 139 1,2%
111
Anexo B. Especies de semillas dispersadas por Cebus albifrons versicolor en el área
de estudio.
ESPECIE FAMILIA #Semillas #Muestras N° semillas
(%)
Casearia aculeata Flacourtiaceae 1 1 0,005%
Guarea guidonia Meliaceae 1 1 0,005%
Maripa sp Convolvulaceae 1 1 0,005%
Posoqueria latifolia Roem. & Schult. Rubiaceae 1 1 0,005%
Spondias mombin Annacardiaceae 1 1 0,005%
Chrysophyllum sp. Sapotaceae 2 2 0,01%
Trichillia palida Meliaceae 2 1 0,01%
Paullinia bracteosa Radlk. Sapindaceae 6 1 0,03%
Sarcaulus sp. Sapotaceae 7 3 0,03%
Clavija sp. Theophrastaceae 13 1 0,06%
Pseudomalmea boyacana Annonaceae 14 5 0,07%
Xylopia amazonica R.E. Fr. Annonaceae 15 5 0,07%
Strychnos sp. Loganiaceae 18 3 0,09%
Eugenia biflora (L.) DC. Myrtaceae 19 7 0,09%
Chondodendron tomentosun Menispermaceae 20 6 0,10%
Coccoloba sp Polygonaceae 30 8 0,14%
Cordia collococca L. Boraginaceae 35 7 0,17%
Bactris pilosa H. Karst. Arecaceae 49 20 0,23%
Guazuma ulmifolia Lam. Malvaceae 50 16 0,24%
Tetrathylacium johanseni Standl. Salicaceae 50 18 0,24%
Annonaceae Duguetia 142 1,2%
Rubiaceae Genipa americana 194 1,6%
Lecitidaceae Courupita nicaraguensis 204 1,7%
Bignoniaceae Crescentia cujete 231 2,0%
Polygonaceae Coccoloba 233 2,0%
Fabaceae Inga sp. 288 2,4%
Rubiaceae Faramea callipes 293 2,5%
Arecaceae Elaeais oleifera 303 2,6%
Sapotaceae Pouteria sp. 326 2,8%
Anacardiaceae Spondias mombin 420 3,5%
Polygonaceae Cocoloba sp. 01 529 4,5%
Annonaceae Xilopia c.f amazonica 787 6,7%
Arecaceae Bactris pilosa 1441 12,2%
Moraceae Ficus dendrocida 3678 31,1%
112
Faramea capillipes Müll. Arg. Rubiaceae 62 27 0,30%
Hasselttia floribunda Salicaceae 85 12 0,40%
Inga sp. Fabaceae 133 25 0,63%
Philodendron fragrantissimum Araceae 150 21 0,71%
Ficus sp. Moraceae 175 12 0,83%
Psychotria lupulina Benth. Rubiaceae 294 30 1,40%
Randia armata (Sw.) DC. Rubiaceae 315 20 1,50%
Genipa americana L. Rubiaceae 397 49 1,89%
Ficus insipida Moraceae 400 5 1,90%
Psychotria carthagenensis Jacq Rubiaceae 1047 47 4,99%
Cecropia membranácea Urticaceae 2060 28 9,81%
Ficus dendrocida Kunth Moraceae 15550 112 74,04%